Simbiosi entre insectes i microorganismes: els endosimbionts

Les relacions simbiòtiques són un motor important per a la diversificació i evolució dels organismes. Als insectes, les relacions que estableixen amb microorganismes endosimbionts (és a dir, que resideixen a l’interior del seu cos) els han dotat d’un gran nombre d’adaptacions sorprenents.

La importància de la relació entre insectes i els seus endosimbionts

Gran part de l’èxit evolutiu i adaptatiu dels insectes ve donat per la seva capacitat per relacionar-se amb altres organismes i, especialment, amb microorganismes ubicats dins del seu cos: els endosimbionts.

Fins fa alguns anys, es considerava que la major contribució dels microorganismes endosimbionts a la fisiologia dels insectes era el seu paper en l’alimentació, fet que explicaria la seva gran diversitat de dietes. Tanmateix, s’ha demostrat que els endosimbionts afecten molts més aspectes de la seva fisiologia.

Tipus d’endosimbiosi

Els microorganismes endosimbionts poden trobar-se dins del tracte digestiu, als espais entre les cèl·lules i dins d’elles.

Com a norma general, com més internament es troba l’endosimbiont, més estreta és la seva relació amb l’insecte. A continuació, analitzarem els quatre tipus més habituals d’endosimbiosi en insectes, començant per la més externa i menys estreta.

Microorganismes del tracte digestiu

La microbiota del tracte digestiu dels insectes es compon tant de procariotes (unicel·lulars, sense nucli, com bacteris i arquees) com d’eucariotes (uni o pluricel·lulars, amb nucli, com els protozous), i és exclusiva de l’intestí.

Generalment, se situen fora de les cèl·lules a la part posterior de l’intestí, movent-se lliurement dins la seva llum o adherits a les seves parets. En molts insectes fitòfags, com tèrmits i paneroles, aquesta part posterior de l’intestí forma una càmera sense oxigen (anaeròbica) on té lloc la fermentació de la cel·lulosa i altres sucres complexos.

Sistema digestiu d’un tèrmit de casta obrera; la part verda correspon a la part posterior sense oxigen. Figura procedent de l’article: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En els tèrmits, aquesta càmera conté procariotes anaeròbics facultatius (poden desenvolupar-se amb o sense oxigen) o obligats (només es desenvolupen en absència d’oxigen), com espiroquetes i metanògens, que participen en la digestió; a més a més, en certes termites obreres, aquesta càmera també conté protozous que participen en la digestió de la cel·lulosa de la fusta (heu vist mai un moble foradat per tèrmits?).

A diferència d’altres endosimbionts, els microorganismes del tracte digestiu es transmeten horitzontalment entre organismes; és a dir, els insectes no neixen amb ells, sinó que han d’adquirir-los al llarg de la seva vida. En el cas dels tèrmits, la seva adquisició té lloc mitjançant un procés conegut com a trofolàxia: les obreres, que són les úniques que s’alimenten per si mateixes, digereixen i transfereixen l’aliment (i els seus microorganismes) a la resta de membres de la colònia mitjançant el contacte dels seus aparells bucals.

Trofolàxia en tèrmits. Imatge de Shutterstock.

A més a més, els microorganismes són eliminats durant la muda, de manera que la trofolàxia els permet recuperar-los.

Endoparàsits

Els paràsits que viuen dins d’un organisme es coneixen com endoparàsits i, igual que els microorganismes intestinals, es transmeten horitzontalment d’uns insectes als altres.

Hi ha moltes més relacions entre insectes i endoparàsits pluricel·lulars que amb microorganismes, essent els pluricel·lulars més nocius en termes generals; és el cas dels parasitoids (dels quals ja vam parlar en aquesta entrada) i els nematodes (capaços de transmetre bacteris mortals per l’insecte).

La relació endoparasítica més rellevant entre insectes i microorganismes, i l’única que tractem aquí, són els vectors: l’insecte (o vector) actua de contenidor i transport provisional del paràsit fins el moment que aquest arriba al seu hoste definitiu. Els paràsits transportats solen ser protozous nocius per a vertebrats, com Trypanosoma (malaltia de Chagas), Leishmania (leismaniosi) o Plasmodium (malària). En general, l’insecte no pateix cap dany, així que en realitat seria més convenient parlar de comensalisme i no de parasitisme.

El mosquit Anopheles és vector del protozou causant de la malària, Plasmodium. Imatge de domini públic.

Simbiosi extracel·lular i intracel·lular

A diferència dels microorganismes intestinals, els endosimbionts extra i intracel·lulars es transmeten verticalment generació rere generació; és a dir, l’insecte neix amb ells, els “hereta”. Es tracta de relacions molt més estretes.

• Endosimbionts extracel·lulars

Els microorganismes extracel·lulars poden ser tant procariotes com eucariotes i trobar-se en diferents parts del cos de l’insecte (fins i tot a l’intestí juntament amb els microorganismes intestinals). En qualsevol cas, mai penetren dins les cèl·lules. Això no treu que algunes espècies puguin trobar-se tant fora com dins de les cèl·lules.

Atès que molts microorganismes extracel·lulars poden ser alhora intracel·lulars, es considera que podrien trobar-se, a nivell evolutiu, en una transició entre els microorganismes intestinals i els endosimbionts intracel·lulars.

Un cas interessant d’endosimbiosi extracel·lular té lloc en algunes espècies de pugons de la tribu Cerataphidini. En general, els pugons o àfids presenten un bacteri endosimbiont intracel·lular (Buchnera), però en aquestes espècies aquest bacteri és substituït per un fong unicel·lular similar als llevats que viu fora de les cèl·lules (YLS, de l’anglès “yeast-like symbiont” ), el qual se situa tant en les cavitats entre els òrgans (hemocel) per on circula l’hemolimfa com en diferents cossos grassos. Igual que Buchnera a la resta de pugons, els YLS tindrien un paper clau en la dieta de l’insecte en participar en la producció de certs nutrients essencials.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Es creu que aquests microorganismes similars a llevats o YLS haurien evolucionat a partir d’un fong entomopatogen (és a dir, nociu pels insectes) el llinatge del qual hauria donat lloc, posteriorment, a organismes endosimbionts beneficiosos.

• Endosimbionts intracel·lulars

Es considera que almenys un 70% d’insectes presenta microorganismes endosimbionts dins les seves cèl·lules. Hi ha dos tipus d’endosimbionts intracel·lulars:

Endosimbionts dins de micetòcits o cossos de Blochmann

Els bacteriòcits o micetòcits són un tipus especialitzat de cèl·lules adiposes que es troben en alguns grups d’insectes i que contenen microorganismes endosimbionts. Aquestes cèl·lules són transmeses a la descendència i usualment s’agrupen en forma d’òrgans coneguts com micetomes o bacteriomes.

Els cossos de Blochman, o el que és el mateix, els endosimbionts que es troben dins dels micetòcits, són propis de tres grups d’insectes: Blattaria (paneroles), diferents grups d’heteròpters dins de l’antic grup dels Homoptera (cícades, psílids, àfids, etc.) i Curculionidae (escarabats curculiònids). La relació d’aquests endosimbionts amb les cèl·lules sol ser tan estreta que podrien confondre’s amb orgànuls cel·lulars (més o menys com el que ocorre amb mitocondris i cloroplasts).

Buchnera aphidicola dins d’un micetòcit o bacteriòcit del pugó Acyrthosiphon pisum. L’element central és el nucli del bacteriòcit. Les cèl·lules de Buchnera són rodones i estan empaquetades dins del citoplasma del bacteriòcit. Imatge de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El cas més estudiat és el de Buchnera en els pugons o àfids. Aquest bacteri intracel·lular recicla l’àcid úric i altres restes nitrogenades del pugó per produir l’aminoàcid glutamina, el qual empra com a base per produir altres aminoàcids essencials necessaris pel creixement de l’insecte. Es creu que també produiria la vitamina B2 (riboflavina). Això explicaria el gran èxit evolutiu dels pugons i la seva elevada taxa de reproducció tot i tenir una dieta rica en carbohidrats (procedent de la saba de les plantes) però molt pobre en compostos nitrogenats.

S’ha comprovat que quan hi ha escassetat de nutrients, el nombre de Buchnera disminueix, fet que suggereix que els pugons s’alimenten d’ells en situacions límit. Així doncs, la relació és molt més beneficiosa pel pugó que per l’endosimbiont.

Endosimbionts inquilins

En aquest cas, la relació entre microorganismes inquilins i insectes no és beneficiosa per a tots dos organismes (mutualista), doncs l’inquilí altera l’insecte per sortir-ne beneficiat.

Els endosimbionts inquilins afecten la proporció de mascles i femelles, així com la seva capacitat reproductiva. Molts dels microorganismes inquilins que viuen dins el citoplasma de les cèl·lules es transmeten a la següent generació a través dels òvuls, motiu pel qual necessiten que hi hagi una major proporció de femelles d’insectes per assegurar la seva perpetuïtat. Per tal d’alterar aquesta proporció, recorren a diferents mètodes: mort dels mascles, inducció de la partenogènesi, feminització o incompatibilitat citoplasmàtica. Per aconseguir-ho, solen induir canvis a nivell genètic.

Un dels inquilins més estudiats és Wolbachia, un bacteri intracel·lular capaç de causar un biaix en la proporció de sexes mitjançant gairebé totes les vies abans esmentades.

Fenotips derivats d’insectes infectats per Wolbachia. Figura procedent de l’article: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

Coneixes més relacions entre microorganismes i insectes? Deixa’ns les teves aportacions als comentaris.

Referències

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imatge de portada és un muntatge realitzat per l’autora d’aquest article a partir de dues imatges: 1) vector de bacteri (per Flaticon de www.flaticon.com) i 2) vector de tèrmit (extret de www.allstatepest.com.au).

Evolució i adaptacions de l’alimentació en els insectes

Durant milions d’anys, els insectes han aconseguit adaptar-se a tot tipus de canvis ecològics. En articles anteriors, vam parlar sobre com el fet de volar va fer aquests organismes més diversos, a més a més de les diferents adaptacions al vol. En aquesta nova entrada, us expliquem l’origen i els canvis de l’aparell bucal i, per tant, de la diversificació de l’alimentació dels insectes al llarg de la seva història evolutiva.

Introducció: entògnats vs ectògnats

Abans de parlar sobre l’evolució de l’alimentació en els insectes, cal que deixem ben clara la diferència entre els termes “insecte” i “hexàpode”. Els insectes constitueixen la classe més important i diversificada dins del subfilum dels hexàpodes, i dins d’ella es troben els grups més coneguts: lepidòpters, himenòpters, coleòpters, dípters, etc. Tanmateix, dins dels hexàpodes també hi ha tres ordres que constitueixen la classe Entognatha: col·lèmbols, proturs i diplurs.

Així doncs, dins dels hexàpodes existeixen dues classes ben diferenciades: Insecta i Entognatha. Què les diferencia? Essencialment, les seves peces bucals: en els entògnats (de ento- ‎(“dins”) +‎ del grec antic gnáthos (“mandíbula”)), les peces bucals es troben protegides dins la càpsula cefàlica i només les projecten quan mengen, mentre que en els insectes o ectògnats (amb el prefix ecto- (“fora”)) les peces bucals sempre són externes.

Peces bucals d’un coleòpter (ectògnat, esquerra) i part anterior del cap d’un col·lèmbol, en la que no s’observen exteriorment les peces bucals (entògnat, dreta). Font: coleòpter de Fyn Kynd Photography, CC; col·lèmbol de Gilles San Martin, CC.

Peces bucals dels insectes o ectògnats

La diversificació de les peces bucals i de les formes d’alimentació dels insectes és el resultats d’un llarg procés evolutiu. Per tant, és d’esperar que existeixin formes ancestrals i derivades (o evolucionades).

L’aparell bucal més primitiu i que ha sofert menys modificacions adaptatives és el de tipus mastegador, lligat a una alimentació basada en aliments sòlids. El trobem en molts grups actualment: ortòpters (grills, saltamartins), odonats (libèl·lules), coleòpters (escarabats), dictiòpters (paneroles i mantis), mecòpters, neuròpters… a més a més de en les larves d’alguns insectes que, a la fase adulta, presenten un altre tipus d’aparell bucal (p.ex. erugues de lepidòpter).

Degut a la seva condició primitiva, l’aparell de tipus mastegador s’utilitza com a model per explicar la morfologia de l’aparell bucal i les seves posteriors modificacions. Un dels models més emprats és el dels ortòpters.

Model mastegador d’un ortòpter. Font: imatges originals de John R. Meyer, North Carolina State University. Link.

Seguint aquest model, l’aparell bucal està constituït per 5 peces: labre, mandíbules, maxil·les, hipofaringe i llavi. Les mandíbules, les maxil·les i el llavi són apèndixs verdaders o apendiculars, és a dir, durant el desenvolupament embrionari es formen a partir d’un segment o metàmer del cos de l’insecte, motiu pel qual serien equivalents des d’un punt de vista morfològic als apèndixs locomotors. Per una altra banda, el labre i la hipofaringe no es consideren apèndixs verdaders, tot i que per la seva importància en l’alimentació també formen part de les peces bucals.

Per a què serveix cada peça?

Conèixer la funció de cada peça al model mastegador ens ajuda a entendre els canvis que aquestes han patit en les diferents formes adaptatives sorgides al llarg de l’evolució:

Dissecció de les peces bucals de l’aparell mastegador d’un escarabat (esquerra) i d’un saltamartí (dreta). Font: imatges originals propietat de John R. Meyer, North Carolina State University. Link.

• Labre. És la peça que protegeix per davant la resta de peces bucals. La seva mida pot variar entre grups i ajuda a retenir els aliments. La cara posterior rep el nom d’epifaringe.
• Mandíbules. Peces encarregades d’aixafar, moldre o triturar l’aliment. Es mouen de costat a costat.
• Maxil·les. Formades por tres peces: el card, que articula amb el cap; l’estip, que presenta un palp sensorial; la gàlea i la lacínia, que funcionen com cullera i forquilla manipulant l’aliment.
• Hipofaringe. Aquesta petita peça, situada darrere de les mandíbules i entre les maxil·les, actua com una llengua que ajuda a barrejar l’aliment i la saliva.
• Llavi. A diferència de les mandíbules i de les maxil·les, els apèndixs que constitueixen el llavi estan fusionats per la part medial. Format per dues peces: el postmentum, que articula amb el cap, i el prementum, unes peces distals amb un parell de palps sensorials que, a més a més, estan dividides en 4 lòbuls distals: les glosses i les paraglosses.

Detall de la mandíbula, la maxil·la, el llavi i la hipofaringe (Davies, 1991).

Modificacions de les peces bucals

Com van evolucionar?

Es considera que, a partir de l’aparell bucal de tipus mastegador, van derivar la resta de models. Tanmateix, el més probable és que aquest procés tingués lloc de forma més o menys simultània en diferents grups com a conseqüència de la seva expansió, un major accés als recursos i a l’aparició de noves fonts d’aliment. Aquest és un clar exemple de radiació adaptativa (quan dues o més poblacions sotmeses a pressions selectives diferents divergeixen d’un ancestre comú).

Gràcies a alguns registres fòssils (insectes en ambre, copròlits o evidències de l’atac sobre plantes fòssils), sabem que l’aparició dels diferents tipus de peces bucals tingué lloc en, com a mínim, 5 fases en un període comprès fa 420-110 MA. A poc a poc, alguns grups van passar d’una alimentació basada en aliments sòlids a una basada en la ingesta de líquids exposats (p.ex. nèctar), líquids dins de teixits (p.ex. saba o sang) o de partícules. Adoptar a una dieta basada en líquids va suposar un gran avantatge adaptatiu i selectiu per alguns insectes, especialment durant l’expansió de les angiospermes (plantes amb flor) durant el Cretàcic.

El pas cap a una alimentació basada en aliments líquids, com en els lepidòpters, va suposar un gran avantatge adaptatiu per molts insectes durant la diversificació de les plantes amb flor. A més a més, va donar peu a l’inici d’un procés coevolutiu entre insectes i plantes. Autora: Irene Lobato.

Tipus d’aparells bucals

Veiem ara un petit resum de les principals modificacions de l’aparell bucal dels insectes a partir del model mastegador:

MASTEGADOR-LLEPADOR

S’associa a una alimentació basada en líquids naturals, com el nèctar, però en alguns casos encara conserva la capacitat per mastegar. És propi d’himenòpters: en els símfits (grups més primitiu d’himenòpters) presenta modificacions respecte de l’aparell mastegador original; en vespes i abellots, les mandíbules i les maxil·les es redueixen i es desenvolupa la llengua (glosses del llavi allargades) amb la que ingereixen líquids, tot i que encara poden mastegar; finalment, en les abelles les mandíbules han perdut la funció mastegadora típica (encara que les fan servir per defensar-se, netejar-se o treballar la cera) i les maxil·les i les glosses del llavi s’allarguen formant una llengua pilosa amb un canal intern (canal salivar), motiu pel qual la seva alimentació és totalment líquida.

Esquema de l’aparell mastegador-llepador d’una abella (esquerra; fragment d’una imatge original de Xavier Vázquez, modificada posteriorment per Siga, CC) i aparell bucal d’una abella de l’espècie Colletes willistoni (dreta; imatge original de domini público). Md: Mandíbula; mx: Maxil·la; lb: llavi.

XUCLADOR-LLEPADOR

Els insectes que presenten aquest model han patit una reducció important, o inclús una desaparició, de les mandíbules, i la seva alimentació es basa totalment en la ingesta d’aliments exposats. En cas d’estar presents, en cap cas la seva funció està relacionada amb l’alimentació. Existeixen dues variacions dins d’aquest model: el xuclador maxil·lar típic dels lepidòpters adults i el xuclador labial típic de les mosques.

En les mosques, les mandíbules desapareixen, les maxil·les es redueixen fins quedar únicament representades pels seus palps i s’hipertrofia la part posterior del llavi, formant uns lòbuls coberts de petits canals que convergeixen formant un únic canal per on succionen els aliments.

Esquema de l’aparell xuclador-llepador d’una mosca (esquerra; font: Educational Media Group (EMG), RMIT University, 2002-06-01, Fly mouthparts illustration [Online, Image Illustration], Educational Media Group (EMG), Melbourne, Vic) i detall de l’aparell bucal d’una mosca de l’espècie Gonia capitata (dreta; imatge de Richard Bartz, CC).

En els lepidòpters més evolucionats, les mandíbules i el llavi pràcticament desapareixen (només són visibles els palps labials), mentre que les gàlees de les maxil·les es desenvolupen formant l’espiritrompa, la qual presenta un canal alimentari al seu interior.

Aparell xuclador d’una papallona (esquerra; imatge de tdlucas5000, CC) i imatge de microscopia electrònica de l’espiritrompa (dreta; imatge de domini públic).

PICADOR-XUCLADOR

Aquest model es troba en diferents grups d’insectes que l’han adquirit per vies evolutives ben diferents, motiu pel qual existeixen moltes variacions. Veiem alguns exemples:

• Heteròpters (xinxes): són l’únic grup amb un aparell bucal d’aquest tipus des del moment de l’eclosió. Els palps maxil·lars i labials són absents, i el llavi forma un canal que amaga 4 estilets similars a agulles, dos corresponents a les mandíbules i dos a les maxil·les. Aquesta estructura rep el nom de rostre. Els estilets maxil·lars delimiten un canal aspirador i un canal salival, i juntament als mandibulars serveixen per penetrar en diferents teixits i absorbir els seus fluids: saba en les formes fitòfagues i sang o altres fluids en les formes depredadores, entre les quals existeixen variacions morfològiques.

Esquema de l’aparell bucal d’un heteròpter (esquerra; imatge extreta de Baker, 2011) i primer pla de l’aparell bucal d’un exemplar de la família Reduviidae, depredadors (dreta; imatge propietat de John R. Meyer, North Carolina State University. Link).

• Mosquits: molt similar al dels heteròpters, encara que, a banda dels estilets maxil·lars i mandibulars, també tenen un estilet corresponent a la hipofaringe a l’interior del qual circula un canal salivar (que emet anticoagulants i altres substàncies per facilitar la succió de la sang dels seus hostes). El labre i la hipofaringe formen el canal aspirador, i el llavi només acompaña els estilets.

Esquema del aparato bucal de un mosquito (izquierda; fragmento de una imagen original de Xavier Vázquez, modificada posteriormente por Siga, CC) e imagen de una hembra de mosquito (derecha; imagen de Grzegorz “Sculptoris” Krucke, CC). Lr: labro; hp: hipofaringe; mx: maxilas; md: mandíbulas; lb: labio.

• Ftiràpters i Sifonàpters (polls i puces): l’aparell picador, que fan servir per parasitar animals i succionar la seva sang, està constituït en aquets cas per l’epifaringe, els palps labials i les lacínies maxil·lars. Els palps maxil·lars, molt desenvolupats, queden per davant.

Aparell bucal d’un sifonàpter o puça. 1: ull; 2: palps labials; 3: estilet maxil·lar (lacínia); 4: epifaringe; 5: palps maxil·lars; 6: maxil·les (gàlea). Font: domini públic.

• Tisanòpters (trips): aquests petits insectes solen constituir plagues de cultius i, a vegades, actuen com a vectors de virus vegetals. El seu aparell bucal és asimètric: l’estructura picador està delimitada pel llavi, les maxil·les i el labre, i totes elles són clarament desiguals. Interiorment, presenten dos estilets maxil·lars i un mandibular (l’altra s’atrofia). Per menjar, rasquen a superfície del vegetal i després claven els seus estilets per succionar els seus fluids.

Esquema de l’aparell bucal d’un trip (esquerra; imatge extreta d’apunts personals de l’assignatura Biologia i Diversitat d’Artròpodes, UAB) i imatge d’un exemplar de trip (dreta; imatge propietat de John W. Dooley, USDA APHIS PPQ, Bugwood.org, CC).

UN CAS EXTREM: L’ATRÒFIA

En alguns insectes, com en les formes adultes de les efímeres o d’alguns dípters, es produeix una reducció total de les peces bucals, doncs la seva funció queda reduïda a la reproducció i deixen de menjar.

.           .            .

No hi ha cap dubte que els insectes són el grup d’organismes més diversificat de la Terra, fet que queda demostrat, un cop més, amb tan sols fixar-se en la gran varietat de formes d’alimentació que han desenvolupat.

I tu, coneixes alguna altra forma d’alimentació que et sembli curiosa? Pots deixar la teva contribució als comentaris.

REFERÈNCIES

• Agriculture and Life Science. General Entomology, NC State University.
• Blanke, A., Rühr, P. T., Mokso, R., Villanueva, P., Wilde, F., Stampanoni, M., … & Misof, B. (2015, August). Structural mouthpart interaction evolved already in the earliest lineages of insects. In Proc. R. Soc. B (Vol. 282, No. 1812, p. 20151033). The Royal Society.
• Davies, R.G. (1991). Introducción a la Entomología. Ed. MundiPrensa, Madrid.
• Grimaldi, D., & Engel, M. S. (2005). Evolution of the Insects. Cambridge University Press.
• Insect mouthparts. Amateur entomologists’ society.
• Krenn, H. W., & Aspöck, H. (2012). Form, function and evolution of the mouthparts of blood-feeding Arthropoda. Arthropod structure & development, 41(2), 101-118.
• Labandeira, C. C. (1997). Insect mouthparts: ascertaining the paleobiology of insect feeding strategies. Annual Review of Ecology and Systematics, 153-193.

També s’han consultat els apunts de l’assignatura Biologia i Diversitat d’Artròpodes impartida durant el curs 2013-2014 a la Universitat Autònoma de Barcelona.

Foto de portada, d’esquerra a dreta: Lisa Brown, CC; Domini Públic i Richard Bartz, CC.