Las avispas de las agallas: una red trófica en miniatura

Acostumbrados a las relaciones entre grandes organismos, a veces nos olvidamos de la existencia de pequeños sistemas con relaciones tróficas tan o más complejas que las que se dan entre mamíferos, reptiles o aves. Este es el caso de los cinípidos o avispas de las agallas, unos microhimenópteros capaces de inducir una gran variedad de tumoraciones (agallas) en diferentes grupos de plantas, pero los cuales apenas alcanzan el tamaño de la cabeza de un alfiler. Si bien seguramente hayas oído hablar de ellas, la gente normalmente desconoce que, dentro de estas deformaciones, se desencadena una lucha frenética por la supervivencia entre muchos insectos.

¿Quieres conocer un poco mejor el mundo que se esconde dentro de las agallas de los cinípidos? ¡Sigue leyendo!

¿Qué son las avispas de las agallas?

Los cinípidos o avispas de las agallas (familia Cyinipidae, orden Hymenoptera) son una familia de microavispas parásitas de plantas que apenas alcanzan unos pocos milímetros de longitud. Pertenecen al grupo Parasitica, por lo que las hembras no presentan el ovopositor (órgano para depositar los huevos) transformado en un aguijón, como ocurre en muchas otras avispas. En este caso, este órgano conserva su función original, exclusivamente reproductiva.

Hembra de Periclistus brandtii y detalle del ovopositor (Foto extraída del Catàleg de microhimenòpters de Ponent).

En los cinípidos, el ovopositor sirve para inocular los huevos en el interior del tejido vegetal de las plantas que parasitan (mayoritariamente árboles pertenecientes al género Quercus, como los robles).

Los cinípidos son avispas fitófagas, esto es, se alimentan exclusivamente de tejido vegetal. Este hecho las distancia bastante de otros grupos de avispas, la mayoría carnívoras o parasitoides de otros insectos.

Pero lo que más las caracteriza es, sin duda, su capacidad para inducir la formación de agallas en diferentes grupos de plantas.

Las agallas

¿Qué son?

De la misma manera que las aves construyen nidos o los castores, diques, algunos cinípidos “construyen” agallas, unas malformaciones del tejido vegetal. La formación de las agallas, sin embargo, no es un proceso que lleven a cabo activamente, sino que su desarrollo viene inducido por la actividad de la propia avispa y de su interacción con el tejido vegetal.

A pesar de que existen más artrópodos capaces de inducir la formación de agallas (por ej. moscas), los cinípidos son los que producen las tipologías más complejas, llamativas y evolucionadas conocidas, además de ser las más abundantes, sobre todo en robles (Quercus sp.).

Existe una gran diversidad de morfologías de agallas: 1, 2 y 3 – agallas de cinípidos en Quercus (Fotos de Irene Lobato); 4- Agalla del cinípido Neuroterus numismalis en Quercus (Foto de dominio público); 5 – agalla del cinípido Diplopedis rosae sobre una rosácea (Foto de Lairich Rig, CC); 6 – agallas del cinípido Andricus quercuscalicis en Quercus robur (Foto de Peter O’Connor en Flickr, CC).

Además, el grado de especificidad entre las plantas y los cinípidos suele ser muy elevado, por lo que cada especie o género suele inducir una tipología de agalla concreta. Debido a esta gran especificidad, y de la misma forma que los nidos en las aves, las agallas se consideran un fenotipo extendido de estos organismos (esto es, un carácter propio de un organismo que se expresa fuera de él, es característico del mismo y permite su identificación).

¿Cómo se forman y cuál es su función?

Las agallas son el resultado de la deformación y engrosamiento total o parcial de prácticamente cualquier órgano vegetal: hojas, nervios foliares, tallo, frutos, etc.

Por lo general, la formación de agallas no tiene por qué afectar la producción y crecimiento de las plantas, salvo si su presencia es masiva y su estructura causa graves deformaciones del tejido vegetal. En estos casos, los cinípidos pueden constituir verdaderas plagas (p.ej. la avispilla de los castaños, Dryocosmus kuriphilus, procedente de Asia, en buena parte de las poblaciones de castaños de Europa).

Hembra de la avispilla del castaño (Foto de Gyorgy Csoka, CC) y su agalla, la cual deforma las hojas y causa su posterior secado (Foto de Irene Lobato).

Los mecanismos moleculares últimos que disparan la formación de las agallas son poco conocidos. Sin embargo, es sabido que este proceso empieza en el momento que las hembras adultas inoculan los huevos en el interior del tejido vegetal.

Hembra de cinípido inoculando los huevos dentro del tejido vegetal de una planta (Foto de dominio público).

A partir de este momento, la agalla crece alrededor de los huevos, quedando éstos incluidos dentro de una o diversas cámaras. En su interior, las larvas se alimentan de los tejidos vegetales nutricios de la agalla al amparo de las inclemencias ambientales; se cree que el propio rascado de las larvas para alimentarse potenciaría el crecimiento de la agalla.

Cámaras larvales y larvas de la avispilla de los castaños (Dryocosmus kuriphilus), izquierda (Foto de Irene Lobato); interior de una agalla con una sola cámara larval en Quercus, derecha (Foto de chickeninthewoods, CC).

Una vez formados, los adultos se abren paso a través de la gruesa pared de la agalla para alcanzar su superficie y salir al exterior, proceso en el que invierten mucho tiempo y energía. Por lo general, los adultos no se alimentan y dedican su corta vida a la reproducción.

Agalla con agujeros de emergencia de los adultos (Foto de Irene Lobato).

Una compleja red trófica en miniatura

Es habitual que, del interior de las agallas, emerjan individuos de diferentes grupos de artrópodos, además de los adultos de los cinípidos que las han inducido: algunos se alimentan de los tejidos nutricios de la agalla para completar su desarrollo, otros parasitan las larvas de diferentes cinípidos, causando su muerte, y algunos se desarrollan únicamente al final de la vida útil de la agalla.

Así pues, el interior de las agallas es el escenario de una red trófica en miniatura y el de una lucha por la supervivencia entre diferentes artrópodos:

Cinípidos inductores

Grupos de cinípidos que inducen la formación de la agalla de novo. Suelen tener un cuerpo más robusto, la celda radial de las alas anteriores siempre abierta en su margen superior y una diferenciación clara de los segmentos del abdomen (caracteres típicos de la tribu Cynipini, una de las más abundantes).

Hembra adulta de Andricus kollari: 1 – detalle de la celda radial abierta en su margen superior; 2 – abdomen claramente segmentado (Foto original de TristramBrelstaff, CC).

Cinípidos inquilinos

Algunos grupos de cinípidos han perdido la capacidad para inducir la formación de agallas. Éstos reciben el nombre de inquilinos, y sus larvas se desarrollan en el interior de agallas de otros cinípidos aprovechándose de sus tejidos nutricios. Para ello, las hembras de estos organismos inoculan los huevos en el interior de agallas en formación. Sin embargo, a pesar de no poder inducirlas, sí pueden modificarlas debido a su actividad.

Hembra adulta del inquilino mexicano Synergus equihuai, descubierta por Irene Lobato y Juli Pujade durante la elaboración del trabajo de final de máster de la primera: 1 – celda radial cerrada (puede ser abierta en inquilinos); 2 – gran placa que cubre el resto de segmentos abdominales (Foto realizada por Marcos Roca-Cusachs).

La relación entre cinípidos inquilinos e inductores es una forma de cleptoparasitismo conocida como agastoparasitismo, pues la larva del inquilino “roba” el tejido nutricio de la agalla dentro de la cual se desarrolla. Se trata de una relación obligada, pues los inquilinos necesitan de las agallas para poder completar su ciclo de vida.

Generalmente, esta relación no afecta negativa ni positivamente a los inductores, salvo cuando las cámaras donde se desarrollan las larvas de ambos grupos quedan situadas muy cerca en el espacio. En este caso, el rápido desarrollo de los inquilinos y la competencia por el alimento puede acabar con la vida de los inductores, caso en el que sólo emergen los adultos de los inquilinos (inquilinos letales).

Parasitoides

Se trata de uno de los grupos de artrópodos más importantes que se desarrollan dentro de las agallas. La mayoría pertenece a la familia Chalcidoidea (orden Hymenoptera), formada en su totalidad por avispas parasitoides de diferentes artrópodos.

Hembra de Torymus aceris (Foto del Natural History Museum_ Hymenoptera Section en Flickr, CC).

Los parasitoides inoculan los huevos en el interior del cuerpo de las larvas de diferentes cinípidos mediante sus largos ovopositores mientras éstos se encuentran dentro de las agallas. Así pues, es de esperar que, del interior de las agallas con cinípidos parasitados, acaben emergiendo, mayoritariamente, los adultos de las avispas parasitoides.

Actualmente, existen programas de liberación de parasitoides para controlar algunas plagas causadas por cinípidos (p.ej. Torymus sinensis, un parasitoide procedente de Asia, para combatir a la avispilla de los castaños en España).

Entomofauna secundaria

Esta categoría incluye una gran diversidad de artrópodos que viven dentro de las agallas como sucesores secundarios: coleópteros, lepidópteros, dípteros, tisanópteros (trips), etc. Éstos generalmente se desarrollan una vez ya han emergido los cinípidos y actúan como inquilinos secundarios.

.              .              .

 

La naturaleza es, en ocasiones, más compleja de lo que alcanzamos a percibir, y el caso del micromundo de las agallas sólo es un ejemplo de tantos. Así pues, cuando vayas de nuevo por el campo o la montaña, recuerda que, incluso en los elementos o espacios más pequeños, existen sistemas altamente desarrollados con relaciones muy ricas y diversas.

REFERENCIAS

La mayor parte de la información ha sido extraída de mi trabajo de final de Máster realizado en la Universidad de Barcelona durante el curso 2015-2016 y titulado “Separación e identificación de inquilinos del género Synergus (Fam. Cynipidae, Hymenoptera) de agallas de Quercus de México”.

Algunos de los estudios más relevantes consultados durante su elaboración fueron:

• Ashmead, W. H. (1899). The largest oak-gall in the world and its parasites. Entomological News, 10: 193-196.
• Askew, R. R. (1984). The Biology of Gall Wasps, en: Biology of gall insects (ed. T.N. Ananthakrishnan). Edward Arnold, London, pp. 223–271.
• Bozsó, M., Penzes, Z., Bihari, P., Schwéger, S., Tang, C. T., Yang, M. M., Pujade-Villar, J. & Melika, G. (2014). Molecular phylogeny of the inquiline cynipid wasp genus’ Saphonecrus’ Dalla Torre and Kieffer, 1910 (Hymenoptera: Cynipidae: Synergini). Plant Protection Quarterly, 29(1): 26.
• Nieves-Aldrey, J. L. (1998). Insectos que inducen la formación de agallas en las plantas: una fascinante interacción ecológica y evolutiva. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 23: 3-12.
• Nieves-Aldrey, J. L. (2001). Hymenoptera, Cynipidae, en: Fauna Ibérica, Vol. 16 (ed. M. A. Ramos). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid, pp. 1–636.
• Pujade-Villar, J., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. & Chagoyán-García, C. (2009). Status of the knowledge of the Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) in Mexico: perspectives for future studies. Neotropical entomology, 38(6): 809-821.
• Ronquist, F. (1994). Evolution of parasitism among closely related species: phylogenetic relationships and the origin of inquilinism in gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae). Evolution, 48(2): 241-266.
• Shorthouse, J. D., & Rohfritsch, O. (1992). Biology of insect-induced galls. Oxford University Press, New York, Oxford, 285 pp.

Imagen de portada propiedad de Beentree (Wikimedia Commons).

¿Qué son y por qué son útiles los insectos parasitoides?

Si preguntas, casi todo el mundo sabrá responderte de una forma u otra qué es un parásito y qué es un depredador. Pero, ¿sabrían decirte qué es un parasitoide?

Las relaciones simbióticas entre organismos (y especialmente en el mundo de los insectos) presentan muchos matices, y en ocasiones nos encontramos organismos cuya relación se encuentra a camino entre una y otra. En el caso de los insectos parasitoides, hablamos de organismos que establecen una relación con otros a caballo entre la depredación y el parasitismo.

Descubre qué son, su origen y qué tipos de insectos parasitoides existen a lo largo de este artículo. ¡Son más útiles de lo que crees!

Parásitos, parasitoides y depredadores

Los parasitoides no son exclusivos de los insectos, pero es donde poseen un mayor número de representantes. Es por esto que en este artículo trataré a los prasitoides únicamente desde el punto de vista de los insectos.

Antes de introduciros en el mundo de los parasitoides, debemos dejar muy claras las diferencias entre éstos y los dos tipos de organismos que más se le parecen: parásitos y depredadores.

En el parasitismo, los organismos parásitos se aprovechan de recursos pertenecientes a uno varios organismos hospedadores, causándoles un daño. En cualquier caso, el parásito intenta que su hospedador sobreviva el mayor tiempo posible para así continuar aprovechándose de sus recursos, por lo que raras veces mata directamente al organismo que parasita.

Hembra de Aedes albopictus (mosquito tigre) picando a su hospedador (Imagen de dominio público).

En la depredación, el organismo depredador mata a varios organismos a lo largo de su ciclo vital con el fin de alimentarse. A diferencia de los parásitos, un depredador no busca mantener con vida a sus presas demasiado tiempo, pues la recompensa al cazarlas proviene de consumirlas los antes posible para obtener energía (ej. mantis, libélulas, etc.).

Ejemplar de mántido comiéndose a su presa (Foto de Avenue, CC).

Por último, entre el parasitismo y la depredación encontramos a los parasitoides: insectos con un estadio larval parasítico que se desarrolla alimentándose del cuerpo de un sólo insecto o artrópodo hospedador. A diferencia de los parásitos, los parasitoides (más concretamente, sus larvas) SÍ matan al hospedador con el fin de completar su ciclo vital; entonces, ¿qué los diferencia de los depredadores? Pues que cada larva sólo necesita de un hospedador del cual alimentarse para continuar su desarrollo hacia la etapa adulta (normalmente una forma libre herbívora o depredadora), y no de varias presas como los depredadores. Al mismo tiempo, varias larvas parasíticas pueden atacar a un mismo hospedador.

Oruga del lepidóptero Hasora badra rodeada de capullos de una avispa parasitoide de la fam. Braconidae (Foto de SoonChye ©).

Origen y diversidad de parasitoides

Existen insectos parasitoides en diversos órdenes de insectos (coleópteros, dípteros,…), aunque la mayoría de ellos se incluye dentro de los himenópteros (abejas, avispas y hormigas). Es por esto que me centraré en hablaros del origen y diversidad de los parasitoides en los himenópteros.

El grupo más importante y evolucionado de himenópteros es el suborden Apocrita, el cual incluye avispas, abejas y hormigas. Los Apocrita se dividen artificialmente en dos grupos:

• Los Aculeata: larvas no parasíticas; las hembras adultas presentan el ovopositor (órgano de la hembra para depositar los huevos) transformado en aguijón.

Aguijón de una hembra de abeja (Apidae) (Foto de dominio público).

• Los Parasitica: sus larvas son parásitas; el ovopositor suele ser alargado para perforar superficies e inocular los huevos. No pican, a diferencia de los Aculeata.

Hembra de avispa parasitoide de la especie Megarhyssa macrurus, familia Ichneumonidae, con su largo ovopositor similar a un aguijón y con el que pone los huevos (Imagen de Bruce Marlin, CC).

Alrededor de un 77% de los insectos parasitoides conocidos pertenecen al grupo de los Apocrita Parasitica, unas 66.000 especies en total (la mayoría de las cuales son especies de avispas).

Origen de los himenópteros parasitoides

Para entender el origen de ciertos rasgos presentes en un grupo de organismos, a veces hay que recurrir al estudio de grupos “hermanos”, es decir, aquellos organismos con los que el grupo que queremos estudiar comparte un origen más cercano.

En el caso de Apocrita, el grupo hermano sería la familia Orussidae (del suborden “Symphyta” o sínfitos), el cual está considerado al mismo tiempo como uno de los grupos de himenópteros más primitivo.

Representación de Orussus coronatus (Fam. Orussidae) (Imagen de dominio público).

Se cree que el ancestro común de Apocrita y Orussidae habría dado lugar al parasitismo por primera vez dentro de los himenópteros. Esto se deduce al estudiar los rasgos de algunos orúsidos actuales: algunos de estos organismos poseen hongos simbiontes en sus ovopositores que utilizan para digerir la madera de la cual se alimentan; así, clavan sus ovopositores en la madera y dejan que los hongos la procesen antes de ingerirla. Otros orúsidos, en cambio, no presentan estos hongos simbiontes, por lo que han evolucionado para parasitar (inoculando sus huevos en el cuerpo del hospedador) y matar a aquellos de su mismo grupo que sí los presentan, los cuerpos de los cuales les proporcionan más nutrientes que la madera.

Así pues, y al tratarse de un grupo primitivo, se cree que el comportamiento observado en algunos orúsidos actuales podría ser un reflejo del origen primitivo del parasitismo y de los parasitoides en los himenópteros.

Tipos de parasitoides

Aunque existen muchas formas de clasificar a los parasitoides, una de las más útiles es la que los divide en función de si éstos frenan o no el desarrollo del hospedador en el momento que llevan a cabo la puesta. Esto nos lleva a hablar de dos grandes grupos:

Idiobiontes

Los parasitoides idiobiontes paralizan o frenan el desarrollo de los hospedadores en el momento que realizan la puesta, ofreciendo a sus larvas parásitas una fuente segura e inmóvil de nutrientes en el momento de su nacimiento.

Los idiobiontes normalmente atacan a hospedadores que se encuentran protegidos, ya sea dentro de tejidos vegetales (p.e. madera) o mediante el desarrollo de un cuerpo endurecido, por lo que las hembras de estos parasitoides deben desarrollar un ovopositor largo y afilado que les permita atravesar estas barreras.

Hembra de Liotryphon caudatus (Himenóptero de la fam. Ichneumonidae, superfam. Ichneumonidea) con su largo ovopositor (Foto de CNC/BIO Photography Group, Biodiversity Institute of Ontario, CC).

Pueden ser tanto ecto como endoparásitos (esto es, si las larvas atacan al hospedador desde fuera o desde el interior de su cuerpo, respectivamente), aunque la mayoría son ectoparásitos.

Las hembras de los idiobiontes ectoparásitos inyectan un paralizante en el cuerpo del hospedador y, a continuación, llevan a cabo la puesta, normalmente al lado o encima del hospedador. En muchos casos, la hembra que acaba de dejar la puesta permanece cerca hasta el momento de la eclosión con el fin de evitar que otros organismos a parte de sus larvas se alimenten del hospedador paralizado.

Hembra de un himenóptero de la subfam. Pimplinae (fam. Ichneumonidae) inyectando su ovopositor en la madera con el fin de poner los huevos (Foto de Cristophe Quintin en Flickr, CC).

Por lo general, las hembras idiobiontes adultas no tienen demasiadas preferencias a la hora de elegir hospedador, por lo que las larvas se alimentan de una gran variedad de organismos.

Koinobiontes

Esta forma de vida la adoptan la mayoría de insectos parasitoides, especialmente dentro de los himenópteros, los dípteros y los coleópteros.

A diferencia de los anteriores, casi todos los koinobiontes son endoparásitos, por lo que las larvas parasíticas son introducidas en el cuerpo del hospedador (el cual puede estar tanto protegido como expuesto) y se desarrollan en su interior. Aunque lo que realmente los diferencia de los parasitoides idiobiontes es que en ningún momento se interrumpe el desarrollo normal del hospedador, a pesar de encontrarse y desarrollarse las larvas parásitas en su interior.

Hembra de Aleiodes indiscretus (Himenóptero de la fam. Braconidae, superfam. Ichneumonoidea) inoculando sus huevos en el interior del cuerpo de una oruga de polilla gitana asiática (Lymantria dispar) (Foto de dominio público).

Una vez las larvas parásitas se encuentran en el interior del hospedador, empiezan a desarrollarse poco a poco hasta alcanzar el estadio de pupa. Hasta ese momento, las larvas ponen en marcha mecanismos para bloquear o evitar el ataque del sistema inmune del organismo hospedador (como, por ejemplo, instalándose en órganos donde este sistema no actúa) y así desarrollarse con total tranquilidad a expensas de los nutrientes que va sustrayéndole; al mismo tiempo, el hospedador lleva a cabo una vida normal y aumenta de tamaño, lo que facilita el desarrollo de la larva parásita hasta el momento de su metamorfosis. Una vez alcanzada esta fase en su desarrollo, el parasitoide ya adulto emerge del cuerpo del hospedador, matándolo.

Debido a la relación estrecha que establecen con su hospedador, los parasitoides koinobiontes suelen ser más específicos a la hora de escoger el hospedador en el cual se desarrollarán sus larvas.

Función ecológica de los parasitoides

Los parasitoides, como los depredadores, actúan como reguladores naturales de las poblaciones de ciertos organismos. Esto es necesario en tanto que las poblaciones de algunos insectos se dispararían si no fuera porque existen organismos que controlan y evitan que crezcan exponencialmente mediante su consumo. Es por este motivo que los parasitoides están considerados como unos magnificos controladores de plagas y como agentes esenciales de control biológico de ciertos insectos (cómo pulgones o ciertas orugas) en jardines y cultivos.

Gusano del tabaco (Manduca sexta) atacado por una especie de avispa parasitoide de la superfamilia Braconidae. En la imagen, las larvas de avispa se encuentran ya en fase de pupa (capullos con forma de grano de arroz) y, tras emerger el adulto, acabarán matando a la oruga. Los gusanos del tabaco se consideran plagas de diversos cultivos de solanáceas, como el tabaco, el tomate y la patata (Foto de R.J Reynolds Tobacco Company Slide Set).

.       .       .

El caso de los parasitoides nos hace reflexionar sobre el gran abanico de matices que existe en las relaciones entre organismos. Con cada avance en el estudio de la diversidad, se descubren más y más formas de vida. ¡La naturaleza no deja de sorprendernos!

Referencias

• Apuntes de la asignatura “Biología y Biodiversidad de Artrópodos” cursada en 2014 durante los estudios de Biología Ambiental en la Universidad Autónoma de Barcelona (UAB).
• Timothy M. Goater, Cameron P. Goater, Gerald W. Esch (2013). Parasitism: The Diversity and Ecology of Animal Parasites. Ed. 2. Cambridge University Press.
• Vincent H. Resh, Ring T. Cardé (2009). Encyclopedia of Insects. Ed.2. Academic Press.
• Donald L. J. Quicke (2014). The Braconid and Ichneumonid Parasitoid Wasps: Biology, Systematics, Evolution and Ecology. John Wiley & Sons.
• http://bugs.bio.usyd.edu.au/learning/resources/Entomology/internalAnatomy/imagePages/parasitoidWaspLarvae.html

Imagen de portada por Ton Rulkens (Flickr, CC).