Arxiu d'etiquetes: litoria ewingii

Metamorphosis and amphibian larvae

The word amphibian comes from ancient Greek words “amphi”, which means “both” and “bios”, which means “life”. Even if the word amphibious is an adjective used to describe animals that can live both on land and water, in the case of amphibians it also refers to both life stages through which these animals go through, as amphibians are born in an aquatic larval stage and become adults via a process of metamorphosis. In this new entry we’ll explain how metamorphosis works at a hormonal level, which anatomical changes occur during this period and the differences of this process among the different lissamphibian orders.

LISSAMPHIBIAN METAMORPHOSIS

Metamorphosis is present in the three lissamphibian orders. This process was already present in the first terrestrial tetrapods, which had to lay their eggs in water. Yet not all extant species present external metamorphosis, as some of them hatch as diminutive adults (as 20% of anuran species). In these species metamorphosis happens equally inside the egg before hatching, what’s called internal metamorphosis.

tadpoles_-_agalychnis_callidryas_cutted-min
Red-eyed tree frog eggs (Agalychnis callydryas) just before hatching, by Geoff Gallice.

As a general rule, lissamphibians lay their eggs in water. In most species, aquatic larvae will hatch from gelatinous eggs, even if their morphology varies a lot between different species. Yet larvae of all lissamphibians present a set of common characteristics:

  • External gills, thanks to which they can breathe underwater.
  • Absence of eyelids and retinal pigments associated with sight outside of water.
  • Presence of a lateral line (or equivalent), sensorial organ characteristic of fish which allow them to sense vibrations underwater.
  • Thinner skin.
  • Subaquatic anatomic adaptations.
dsc_0061-nef-min
Photo of a fire salamander (Salamandra salamandra) in which the external gills and the pisciform looks of the larva can be appreciated, by David López.

During metamorphosis, most structures useful during the larval stage are reabsorbed through apoptosis, a controlled cell death process. In many cases this process is highly conditioned by various environmental factors such as population density, food availability and the presence of certain chemical substances in water.

HORMONAL CHANGES

At the hormonal level, metamorphosis is characterized by the interaction between two kinds of hormones: thyroid hormones and prolactin. While the thyroid hormones as thyroxin (secreted by the thyroid gland) stimulate the metamorphosis process, prolactin (secreted by the pituitary gland or hypophysis) inhibits it. The concentration of these two hormones (regulated by the Hypothalamus→Hyphophysis→Thyroid) is what controls the different stages of metamorphosis.

thyroid_system-min
Scheme by Mikael Häggström of the hypothalamus (green), hypophysis or pituitary (red), thyroid (blue) axis in human beings and the release of thyroid hormones.

PREMETAMORPHOSIS

This is the larval growth stage, and it lasts around the first 20 days of life (depending on the species). This stage is characterized by a low secretion of thyroidal hormones and by a high concentration of prolactin that inhibits the metamorphosis process. This is due to the fact that the hypothalamus→hypophysis system is still not mature.

PROMETAMORPHOSIS

It’s a period of reduced growth with slow morphological changes, due to the rise of thyroxin concentration in blood caused by the growth of the thyroid gland. Also, the hypothalamus→hypophysis axis starts developing, which will trigger even more the rise of the thyroxin concentration and will lower the prolactin, giving way to great morphological changes.

METAMORPHOSIS CLIMAX

It’s the point in which the hyothalamus→hypophysis→thyroid axis is at its maximum capacity and it is when great morphological changes happen in the larva, which will end up becoming a miniature adult. Finally, thyroxin levels will start to be restored by a negative feedback system of the thyroxin over the hypothalamus and the hypophysis.

th-graph-min
Scheme from Brown & Cai 2007, about the general levels of thyroid hormones during the different metamorphosis’ stages.

MORPHOLOGICAL CHANGES

During the metamorphosis process, larvae will go through a set of anatomical changes that will allow them to acquire their adult form. Some changes common to most species are the acquisition of eyelids and new retinal pigments, the reabsorption of the gills and the loss of the lateral line. Other morphological changes vary among the different orders. For example in caecilians (order Apoda) larvae already look like miniature adults but with external gills. Also, most caecilians present internal metamorphosis and the hatchlings have no trace of gills.

new-species-burrowing-caecilian-egg-closeup_48946_600x450-min
Photo from Blog do Nurof-UFC of a caecilian egg, inside which we can see the larva with gills.

In urodeles (order Urodela), the external metamorphic changes aren’t that spectacular either. Larvae are pretty similar to adults, as their limbs develop quickly, although they present external filamentous gills, have no eyelids and present a largely-developed caudal fin. Even their carnivorous diet is similar to that of the adult’s. Yet the great diversity of salamanders and newts gives as a result a great variety of life cycles; from viviparous species that give live birth, to neotenic species that keep larval characteristics through their adult stage.

urodela-min
Photo by David Alvarez of the viviparous birth of a fire salamander (Salamandra salamandra), and photo by Faldrian of an axolotl (Ambystoma mexicanum) a neotenic species.

Frogs and toads (order Anura) are the group in which metamorphic changes are more dramatic. The anuran larva is so different that it’s called a tadpole, which differentiates from the adult both by its looks and its physiology and behaviour. Even if tadpoles are born with external gills, these are soon covered by skin folds that form a gill chamber. Also, tadpoles have a round, limbless body and a long, vertically-flattened tail, which allows them to swim swiftly in water.

litoria_ewingii_tadpole-min
Photo by J. J. Harrison of a southern brown tree frog tadpole (Litoria ewingii).

One of the main differences between adult and larval anurans is their diet. While adult frogs and toads are predators, tadpoles are herbivorous larvae, feeding by filtering suspended vegetal particles or by scraping off algae from rocks using a series of keratinous “teeth” present in some species. This is reflected in their spirally-shaped and extremely long digestive system in order to allow them to digest large quantities of vegetal matter. Tadpoles are tireless eating machines, with some filter-feeding species being able to filter eight times their body volume of water per minute.

developing_internal_organs_of_a_tadpole-min
Photo by Denise Stanley of a tadpole, in which we can see both the keratinous “teeth”, and the spiral-shaped intestine.

After metamorphosis, tadpoles will reabsorb their gills and tail, their digestive system will shorten, and will develop limbs and lungs, becoming small amphibians prepared for a life on land.

dscn1328-bufo-spinosus-min
Recently metamorphosed spiny toad (Bufo spinosus) by David López.

As we have seen, the metamorphosis process varies greatly among the different species of each order. This process results in the fact that that most lissamphibians spend a part of their lives in water and the other on land, a representative fact of the transition of the first tetrapods from the aquatic to the terrestrial medium. Also, the great diversity of ecological niches occupied by both the adults and the larvae of the different species and the wide array of environmental factors that affect the metamorphosis process, make lissamphibians great bioindicators of an ecosystem’s health.

REFERENCES

The following sources have been consulted during the elaboration of this entry:

difusio-angles

Metamorfosis y larvas de anfibios

La palabra anfibio proviene del griego antiguo “amphi”, que significa “ambos” y “bios”, que significa “vida”. Aunque el término anfibio es un adjetivo que sirve para describir a animales que viven tanto en tierra como en el agua, en el caso de los anfibios además hace referencia a las dos etapas vitales por las que pasan, y es que los anfibios nacen en un estado larvario acuático y se convierten en individuos adultos mediante la metamorfosis. En esta entrada os explicaremos cómo funciona la metamorfosis a nivel hormonal, qué cambios anatómicos se dan y las diferencias de dicho proceso entre los diferentes órdenes de lisanfibios.

METAMORFOSIS LISANFIBIA

La metamorfosis está presente en los tres órdenes actuales de lisanfibios. Este proceso ya ocurría en los primeros tetrápodos terrestres, los cuáles debían poner sus huevos en el agua. Aun así, no todas las especies actuales presentan metamorfosis externa, ya que algunas nacen como adultos en miniatura (como el 20% de especies de anuros). En estas especies, la metamorfosis se da igualmente en el interior del huevo antes de nacer, lo que se conoce como metamorfosis interna.

tadpoles_-_agalychnis_callidryas_cutted-min
Huevos de rana verde de ojos rojos (Agalychnis callydryas) justo antes de eclosionar, por Geoff Gallice.

Como norma general, los lisanfibios ponen sus huevos en el agua. En la gran mayoría de especies, de los huevos gelatinosos nacerán larvas acuáticas, aunque su morfología varía mucho entre las diferentes especies. Aun así, las larvas de todos los lisanfibios presentan una serie de características comunes:

  • Branquias externas, mediante las cuales respiran bajo el agua.
  • Ausencia de párpados y de pigmentos retinianos asociados a la visión fuera del agua.
  • Presencia de la línea lateral (o equivalente), órgano sensorial característico de los peces que les permite percibir las vibraciones del agua.
  • Piel menos gruesa.
  • Adaptaciones anatómicas a la vida subacuática.
dsc_0061-nef-min
Foto de salamandra común (Salamandra salamandra) en la que se aprecian las branquias externas y el aspecto pisciforme de la larva, por David López.

Durante la metamorfosis, muchas estructuras que son útiles durante el estado larvario serán reabsorbidas mediante la apoptosis, un proceso de muerte celular controlada. En muchos casos este proceso está altamente condicionado por varios factores ambientales como la densidad de población, la disponibilidad de alimento y la presencia de ciertas sustancias químicas en el agua.

CAMBIOS HORMONALES

A nivel hormonal, la metamorfosis se caracteriza por la interacción de dos tipos de hormonas diferentes: las hormonas tiroideas y la prolactina. Mientras que las hormonas tiroideas, como la tiroxina (segregadas por la glándula tiroides), estimulan el proceso de metamorfosis, la prolactina (segregada por la glándula pituitaria o hipófisis) la inhibe. La concentración de estas dos hormonas (regulada por el eje Hipotálamo→Hipófisis→Tiroides) es lo que controla las diferentes fases de la metamorfosis.

thyroid_system-min
Esquema de Mikael Häggström del eje hipotálamo (verde), hipófisis o pituitaria (rojo), tiroides (azul) en seres humanos y la liberación de hormonas tiroideas.

PREMETAMORFOSIS

Es la fase de crecimiento de la larva, y dura alrededor de los primeros 20 días de vida (dependiendo de la especie). Esta fase se caracteriza por una baja secreción de hormonas tiroideas y por una alta concentración de prolactina, que inhibe el proceso de metamorfosis. Esto se debe a que el sistema hipotálamo→hipofisario aún es inmaduro.

PROMETAMORFOSIS

Es un período de crecimiento reducido con cambios morfológicos lentos, debidos al aumento en la concentración de tiroxina en sangre a causa del crecimiento de la glándula tiroides. Además, comienza a desarrollarse el eje hipotálamo→hipofisario, el cual hará aumentar aún más la concentración de tiroxina y disminuirá la de prolactina, abriendo paso a grandes cambios morfológicos.

CLÍMAX METAMÓRFICO

Es el momento en el que el eje hipotálamo→hipófisis→tiroides se encuentra en su máximo rendimiento y se dan grandes cambios morfológicos en la larva, la cual se acabará convirtiendo en un adulto en miniatura. Finalmente, los niveles de tiroxina se empezarán a restablecer por un sistema de retroalimentación negativa de ésta sobre el hipotálamo y la hipófisis.

th-graph-min
Esquema extraído de Brown & Cai 2007, sobre los niveles generales de hormonas tiroideas durante las diferentes etapas de la metamorfosis.

CAMBIOS MORFOLÓGICOS

A lo largo del proceso de metamorfosis, las larvas sufrirán una serie de cambios anatómicos que les permitirán adquirir la forma adulta. Algunos cambios comunes a la mayoría de especies son la adquisición de párpados y nuevos pigmentos retinales, la reabsorción de las branquias y la pérdida de la línea lateral. Otros cambios morfológicos varían entre los diferentes órdenes. Por ejemplo en las cecilias (orden Apoda) las larvas se parecen a adultos en miniatura pero con branquias externas. Además, la mayoría de cecilias presentan metamorfosis interna y al nacer ya no tienen ningún rastro de las branquias.

new-species-burrowing-caecilian-egg-closeup_48946_600x450-min
Foto de Blog do Nurof-UFC del huevo de una Cecilia, dentro del cual vemos a la larva branquiada.

En los urodelos (orden Urodela), los cambios metamórficos externos tampoco son muy espectaculares. Las larvas se parecen bastante a los adultos ya que sus extremidades se desarrollan temprano, aunque tienen branquias externas filamentosas, no tienen párpados y la aleta caudal está más desarrollada. Incluso su dieta es carnívora como la de los adultos. Aun así, la gran diversidad de salamandras y tritones hace que los ciclos vitales de las diferentes especies varíen mucho, desde especies vivíparas que paren a crías vivas, hasta especies neoténicas que mantienen características larvarias durante la vida adulta.

urodela-min
Foto de David Álvarez del parto vivíparo de una salamandra común (Salamandra salamandra), y foto de Faldrian de un ajolote (Ambystoma mexicanum), una especie neoténica.

Las ranas y los sapos (orden Anura) son el grupo en el que los cambios metamórficos son más dramáticos. La larva de los anuros es tan distinta que se llama renacuajo, el cual se diferencia del adulto tanto en el aspecto como en la fisiología y el comportamiento. Aunque los renacuajos nacen con branquias externas, éstas quedan cubiertas a los pocos días por unos pliegues de piel que forman una cámara branquial. Además los renacuajos tienen un cuerpo redondeado y sin patas y una cola larga y comprimida que les permite nadar velozmente en el agua.

litoria_ewingii_tadpole-min
Foto de J. J. Harrison de un renacuajo de rana arborícola parda meridional (Litoria ewingii).

Una de las principales diferencias entre los anuros adultos y los larvarios es la dieta. Mientras que las ranas y los sapos adultos son depredadores, los renacuajos son larvas herbívoras, alimentándose o bien filtrando partículas vegetales suspendidas en el agua, o bien raspando las algas pegadas a las rocas con un conjunto de “dientes” córneos que presentan algunas especies. Esto se refleja en su aparato digestivo en forma de espiral y extremadamente largo a fin de poder digerir las grandes cantidades de materia vegetal de la que se alimentan. Los renacuajos son máquinas de comer incansables, con algunas especies filtradoras siendo capaces de filtrar hasta ocho veces su volumen corporal de agua por minuto.

developing_internal_organs_of_a_tadpole-min
Foto de Denise Stanley de un renacuajo, donde vemos tanto los “dientes” córneos, como el intestino en forma de espiral.

Tras la metamorfosis, los renacuajos reabsorberán las branquias y la cola, reducirán la longitud de su aparato digestivo, desarrollarán las patas y los pulmones, convirtiéndose en metamórficos preparados para la vida en tierra.

dscn1328-bufo-spinosus-min
Sapo espinoso justo después de la metamorfosis (Bufo spinosus) de David López.

Como hemos visto, el proceso de metamorfosis varía mucho entre las diferentes especies de cada orden. Este proceso hace que la mayoría de lisanfibios pasen parte de sus vidas en el agua y parte en tierra, hecho representativo de la transición de los primeros tetrápodos del medio acuático al medio terrestre. Además, la gran diversidad de nichos ecológicos que ocupan tanto los adultos como las larvas de las diferentes especies y el amplio abanico de factores ambientales que afectan al proceso de metamorfosis, hacen de los lisanfibios grandes bioindicadores del estado de salud de los ecosistemas.

REFERENCIAS

Se han consultado las siguientes fuentes durante la elaboración de esta entrada:

difusio-castella

Metamorfosi i larves d’amfibis

La paraula amfibi prové del grec antic “amphi”, que vol dir “ambdós” i “bios”, que vol dir “vida”. Tot i que el terme amfibi és un adjectiu que serveix per descriure a animals que poden viure tant a terra com a l’aigua, en el cas dels amfibis a més, fa referencia a les dues etapes vitals per les que passen, i és que els amfibis neixen en un estat larvari aquàtic i esdevenen individus adults mitjançant la metamorfosi. En aquesta entrada us explicarem com funciona la metamorfosi a nivell hormonal, quins canvis anatòmics es donen i les diferències d’aquest procés entre els diferents ordres de lissamfibis.

METAMORFOSI LISSAMFÍBIA

La metamorfosi es troba present en els tres ordres de lissamfibis. Aquest procés ja es donava en els primers tetràpodes terrestres, els quals havien de pondre els ous a l’aigua. Tanmateix, no totes les espècies actuals presenten metamorfosi externa, ja que algunes neixen com adults en miniatura (com el 20% d’espècies d’anurs). En aquestes espècies la metamorfosi es dóna igualment a l’interior de l’ou abans de néixer, el que es coneix com metamorfosi interna.

tadpoles_-_agalychnis_callidryas_cutted-min
Ous de granota verda d’ulls vermells (Agalychnis callydryas) just abans d’eclosionar, per Geoff Gallice.

Com a norma general, els lissamfibis ponen els seus ous a l’aigua. En la gran majoria d’espècies, dels ous gelatinosos naixeran larves aquàtiques, tot i que la seva morfología varia molt entre les diferents espècies. Tot i així, les larves de tots els lissamfibis presenten un seguit de característiques comunes:

  • Brànquies externes, mitjançant les quals respiren sota l’aigua.
  • Absència de parpelles i de pigments retinals associats a la visió fora de l’aigua.
  • Presència de la línia lateral (o equivalent), òrgan sensorial característic dels peixos que els permet percebre les vibracions de l’aigua.
  • Pell menys gruixuda.
  • Adaptacions anatòmiques a la vida subaquàtica.
dsc_0061-nef-min
Foto de salamandra comuna (Salamandra salamandra) on s’aprecien les brànquies externes i l’aspecte pisciforme de la larva, per David López.

Durant la metamorfosi, moltes estructures que són útils durant l’estat larvari seran reabsorbides mitjançant l’apoptosi, un procés de mort cel·lular controlada. En molts casos aquest procés està altament condicionat per varis factors ambientals com la densitat de població, la disponibilitat d’aliment i la presència de certes substàncies químiques a l’aigua.

CANVIS HORMONALS

A nivell hormonal, la metamorfosi es caracteritza per la interacción de dos tipus d’hormones diferents: les hormones tiroïdals i la prolactina. Mentre que les hormones tiroïdals, com la tiroxina (segregades per la glàndula tiroide), estimulen el procés de metamorfosi, la prolactina (segregada per la glàndula pituïtària o hipòfisi) l’inhibeix. La concentració d’aquestes dues hormones (regulada per l’eix Hipotàlem→Hipòfisi→Tiroide) és el que controla les diferents fases de la metamorfosi.

thyroid_system-min
Esquema de Mikael Häggström de l’eix hipotàlem (verd), hipòfisi o pituïtària (vermell), tiroide (blau) en éssers humans i l’alliberació d’hormones tiroïdals.

PREMETAMORFOSI

És la fase de creixement de la larva, i dura al voltant dels 20 primers dies de vida (depenent de l’espècie). Aquesta fase es caracteritza per una baixa secreció d’hormones tiroïdals i per una alta concentració de prolactina, que inhibeix el procés de metamorfosi. Això es dèu a que el sistema hipotàlem→hipofisari encara és immadur.

PROMETAMORFOSI

És un període de creixement reduït amb canvis morfològics lents, deguts a l’augment en la concentració de tiroxina en sang a causa del creixement de la glándula tiroides. A més, comença a desenvolupar-se l’eix hipotàlem→hipofisari, el qual farà augmentar encara més la concentració de tiroxina i disminuirà la de prolactina, obrint pas a grans canvis morfològics.

CLÍMAX METAMÒRFIC

És el moment en el que l’eix hipotàlem→hipòfisi→tiroides es troba al màxim rendiment i es dónen grans canvis morfològics en la larva, la qual s’acabarà convertint en un adult en miniatura. Finalment, els nivells de tiroxina es començaran a reestablir per un sistema de retroalimentació negativa d’aquesta sobre l’hipotàlem i l’hipòfisi.

th-graph-min
Esquema extret de Brown & Cai 2007, sobre els nivells generals d’hormones tiroïdals durant les diferents etapes de la metamorfosi.

CANVIS MORFOLÒGICS

Al llarg del procés de metamorfosi, les larves patiran un seguit de canvis anatòmics que els permetran adquirir la forma adulta. Alguns canvis comuns a la majoria d’espècies són l’adquisició de parpelles i nous pigments retinals, la reabsorció de les brànquies i la pèrdua de la línia lateral. Altres canvis morfològics varien entre els diferents ordres. Per exemple en les cecílies (ordre Apoda) les larves s’assemblen a adults en miniatura però amb brànquies externes. A més, la majoria de cecílies presenten metamorfosi interna i al néixer ja no tenen cap rastre de les brànquies.

new-species-burrowing-caecilian-egg-closeup_48946_600x450-min
Foto de Blog do Nurof-UFC de l’ou d’una cecília, dins del qual veiem a la larva branquiada.

En els urodels (ordre Urodela), els canvis metamòrfics externs tampoc són gaire espectaculars. Les larves s’assemblen força als adults a que les seves extremitats es desenvolupen als pocs dies, tot i que tenen brànquies externes filamentoses, no tenen parpelles i la aleta caudal està més desenvolupada. Fins i tot la seva dieta és carnívora com la dels adults. Tanmateix,  la gran diversitat de salamandres i tritons fa que els cicles vitals de les diferents espècies varïin molt; des d’espècies vivípares que pareixen a cries vives, fins a espècies neotèniques que mantenen característiques larvàries durant la vida adulta.

urodela-min
Foto de David Álvarez del part vivípar d’una salamandra comuna (Salamandra salamandra), i foto de Faldrian d’un axolot (Ambystoma mexicanum) una espècie neotènica.

Les granotes i els gripaus (ordre Anura) són el grup en el que els canvis metamòrfics són més dramàtics. La larva dels anurs és tant diferent que s’anomena capgròs, el qual es diferencia de l’adult tant en l’aspecte com en la fisiologia i el comportament. Tot i que els capgrossos nexien amb brànquies externes, aquestes queden cobertes als pocs dies per uns plecs de pell que formen una cambra branquial. A més els capgrossos tenen un cos arrodonit i sense potes i una cua llarga i comprimida que els permet nedar veloçment a l’aigua.

litoria_ewingii_tadpole-min
Foto de J. J. Harrison d’un capgròs de granota arborícola bruna del sud (Litoria ewingii).

Una de les principals diferència entre els anurs adults i els larvaris és la dieta. Mentre que les granotes i els gripaus adults són depredadors, els capgrossos són larves herbívores, alimentant-se o bé filtrant partícules vegetals suspeses a l’aigua, o bé raspant les algues enganxades a les roques amb un seguit de “dents” còrnies que presenten algunes espècies. Això es reflecteix en el seu aparell digestiu en forma d’espiral i extremadament llarg per tal de poder digerir les grans quantitats de materia vegetal de la que s’alimenten. Els capgrossos són màquines de menjar incansables, amb algunes espècies filtradores essent capaces de filtrar fins a vuit vegades el seu volum corporal d’aigua per minut.

developing_internal_organs_of_a_tadpole-min
Foto de Denise Stanley d’un capgròs, on veiem tant les “dents” còrnies, com l’intestí en forma d’espiral.

Després de la metamorfosi, els capgrossos reabsorbiran les brànquies i la cua, reduiran la llargada de l’aparell digestiu, desenvoluparan les potes i els pulmons, convertint-se en metamòrfics preparats per la vida a terra.

dscn1328-bufo-spinosus-min
Gripau espinós just després de la metamorfosi (Bufo spinosus) per David López.

Com hem vist, el procés de la metamorfosi varia molt entre les diferents espècies de cada ordre. Aquest procés fa que la majoria de lissamfibis passin part de les seves vides a l’aigua i part a la terra, fet representatiu de la transició dels primers tetràpodes del medi aquàtic al medi terrestre. A més, la gran diversitat de nínxols ecològics que ocupen tant els adults com les larves de les diferents espècies i l’ampli ventall de factors ambientals que afecten al procés de metamorfosi, converteixen als lissamfibis en grans bioindicadors de l’estat de salut dels ecosistemes.

REFERÈNCIES

S’han consultat les següents fonts durant l’elaboració d’aquesta entrada:

difusio-catala