Plantas hiperacumuladoras de metales pesados

Durante millones de años la evolución ha llevado a las plantas a desarrollar diferentes estrategias para defenderse de los enemigos naturales, dando pie a una lucha de armamento evolutiva en la cual la supervivencia de unos y otros depende de la habilidad de hacer frente a las adaptaciones de los otros. Y es en este escenario donde la acumulación de metales pesados en altos niveles en planta juega un papel muy importante.

 INTRODUCCIÓN

Según Boyd (2012), la defensa de las plantas puede considerarse bajo distintos puntos de vista:

• mecánica: espinas, coberturas, etc.
• química: diferentes compuestos inorgánicos y orgánicos.
• visual: cripsis y mimetismo.
• comportamiento: relacionado con modificaciones en la fenología.
• y asociativa: simbiosis con otros organismos, como es el caso del género Cecropia que establece simbiosis con las hormigas del género Azteca, las cuales protegen a estas plantas – para saber más: Plantas y animales también pueden vivir en matrimonio– .

Defensa mecánica con espinas (Autor: Karyn Christner, Flickr, CC).

 

Se ha visto que la defensa química es ubicua, y por lo tanto, muchas interacciones entre organismos se explican bajo este punto de vista. Además, algunas plantas contienen grandes cantidades de ciertos elementos químicos, frecuentemente metales o componentes metálicos, que juegan un papel de defensa relevante, son las llamadas plantas hiperacumuladoras.

Plantas hiperacumuladoras  y sus características principales

Estas plantas pertenecen a diferentes familias, por lo tanto la hiperacumulación es una adquisición independiente que ha surgido varias veces durante la evolución, pero que en todos los casos genera la habilidad de crecer en suelos metalíferos y acumular extraordinarias cantidades  de metales pesados en órganos aéreos, a diferencia de los niveles encontrados en la mayoría de especies. Se sabe que las concentraciones de estos elementos químicos pueden ser entre 100 – 1000 veces mayores que las presentes en especies no hiperacumuladoras.

Generalmente, la química describe los metales pesados como aquellos metales de transición con una masa atómica superior a 20 y una densidad relativa cercana a 5. Pero, des del punto de vista biológico, los metales pesados son aquellos metales o metaloides que pueden ser tóxicos en bajas concentraciones. Aun así, las plantas hiperacumuladoras consiguen ser tolerantes, es decir, hiperacumulan estos metales pesados sin sufrir efectos fitotóxicos (toxicidad expresada en la planta).

En este sentido, hay tres características principales que describen las plantas hiperacumuladoras:

• Fuerte aumento de la tasa de absorción de metales pesados.
• Raíces que realizan la translocación más rápidamente.
• Gran habilidad por detoxificar y acumular metales pesados en hojas.

Por lo tanto, las plantas hiperacumuladoras están bien preparadas para la asimilación, translocación a hojas y acumulación de grandes cantidades de metales pesados en vacuolas o en paredes celulares. En parte, esto es debido a una sobreexpresión constitutiva de genes que codifican para transportadores de membrana

Los valores límite que permiten diferenciar una planta hiperacumuladora de una que no lo es, están relacionados con la fitotoxicidad específica de cada metal pesado. Según este criterio, las plantas hiperacumuladoras son plantas que cuando crecen en suelos naturales acumulan en las partes aéreas (en gramos de peso seco):

• > 10 mg·g^-1 (1%) de Mn o Zn,
• > 1 mg·g^-1 (0,1%) de As, Co, Cr, Cu, Ni, Pb, Sb, Se o Ti
• Ó > 0,1 mg·g^-1 (0,01%) de Cd.

Minuartia verna, hiperacumuladora de cobre (Autor: Candiru, Flickr, CC).

LA APARICIÓN DE PLANTAS HIPERACUMULADORAS Y SUS IMPLICACIONES

Hasta el momento se ha planteado diferentes hipótesis para explicar porque ciertas plantas han llegado a ser hiperacumuladoras de metales pesados:

• Tolerancia y disposición de metales.
• Resistencia a la sequía.
• Interferencia con otras plantas vecinas
• Defensa contra los enemigos naturales.

La hipótesis que recibe más soporte  es la denominada “Elemental defence” (defensa por elementos), que indica que ciertos metales pesados podrían tener un rol defensivo en la planta contra los enemigos a naturales, tales como los herbívoros y los patógenos. Estos organismos al consumir la planta presentarían efectos tóxicos, lo cual los llevaría a la muerte o bien a reducir el consumo de esta planta en un futuro. Aun así, aunque los metales pesados pueden actuar a través de su toxicidad, esto no garantiza que la planta no sea dañada o atacada antes que el enemigo natural sea afectado por estos. Por ellos sigue siendo necesario una defensa más efectiva que permita evitar el ataque.

Por otro lado, de acuerdo con una hipótesis más moderna, “Joint effects” (efectos conjuntos), los metales pesados podrían actuar juntamente con otros compuestos orgánicos de defensa dando lugar a una mayor defensa global. Las ventajas de los elementos inorgánicos, donde se incluyen los metales pesados, es que no son sintetizados por la planta, se absorben del suelo directamente y por lo tanto no hay tanto consumo energético invertido en la defensa, y además no pueden ser biodegradados. Aun así, algunos enemigos naturales pueden llegar a quelar los metales pesados gracias a quelatos (sustancias que se unen a estos metales pesados para reducir su toxicidad) o acumularlos en órganos donde se reduciría su actividad. Esta nueva hipótesis justificaría la presencia simultánea de distintos metales pesados y compuestos orgánicos de defensa en la misma planta, con la finalidad de conseguir una defensa mayor que afecte a más enemigos naturales, los cuales se esperaría no fuesen capaces de tolerar los distintos elementos tóxicos.

Thlaspi caerulescens, hiperacumuladora de zinc (Autor: Randi Hausken, Flickr, CC).

Por otro lado, se ha visto que ciertos herbívoros tienen habilidades para evitar el consumo de plantas con altos niveles de metales pesados, realizando lo que se denomina “taste for metals” (“degustación de metales”). Aunque se sabe que esto sucede, no es del todo conocido el mecanismo exacto de todo este proceso de alerta y evitación.

Solanum nigrum, hiperacumuladora de cadmio (Autor: John Tann, Flickr, CC).

Además, aunque las concentraciones de metales pesados que asumen estas plantas son elevadas, algunos  herbívoros logran sobrepasar esta defensa siendo tolerantes, es decir, su dieta les permite ingerir elevadas dosis de metales y por tanto alimentarse de la planta. Esto lleva a pensar que ciertos herbívoros podrían convertirse en especialistas en el consumo de estas plantas, y que, por tanto, este tipo de defensa quedaría reducido a organismos con dietas variadas, los denominados generalistas. Esto ha resultado no ser del todo cierto, ya que algunas veces los herbívoros generalistas presentan una preferencia y tolerancia superior por las plantas hiperacumuladoras que los organismos especialistas.

Por todos estos motivos se puede decir que la evolución continua jugando un papel importante en esta lucha de armamento.

 REFERENCIAS

• Boyd, R., Davis, M.A., Wall, M.A. & Balkwill K. (2002). Nickel defends the South African hyperaccumulator Senecio coronatus (Asteraceae) against Helix aspersa (Mollusca: Pulmonidae). Chemoecology 12, p. 91–97.
• Boyd, R. (2007). The defense hypothesis of elemental hyperaccumulation: status, challenges and new directions. Plant soil 293, p. 153-176.
• Boyd, R. (2012). Elemental Defenses of Plants by Metals. Nature Education Knowledge 3 (10), p. 57.
• Laskowski, R. & Hopkin, S.P. (1996). Effect of Zn, Cu, Pb and Cd on Fitness in Snails (Helix aspersa). Ecotoxicology and environmentak safety 34, p. 59-69.
• Marschner, P. (2012). Mineral Nutrition of Higher Plants (3). Chennai: Academic Press.
• Noret, N., Meerts, P., Tolrà, R., Poschenrieder, C., Barceló, J. & Escarre, J. (2005). Palatability of Thlaspi caerulescens for snails: influence of zinc and glucosinolates. New Phytologist 165, p. 763-772.
• Prasad, A.K.V.S.K. & Saradhi P.P. (1994).Effect of zinc on free radicals and proline in Brassica and Cajanus. Phytochemistry 39, p. 45-47.
• Rascio, N. & Navari-Izzo, F. (2011). Heavy metal hyperaccumulating plants: How and why do they do it? And what makes them so interesting?. Plant Science 180 (2),p. 169-181.
• Shiojiri, K., Takabayashi, J., Yano, S. & Takafuji, A. (2000) Herbivore-species-specific interactions between crucifer plants and parasitic wasps (Hymenoptera: Braconidae) that are mediated by infochemicals present in areas damaged by herbivores. Applied Entomology and Zoology 35, p. 519–524.
• Solanki, R. & Dhankhar, R. (2011). Biochemical changes and adaptive strategies of plants under heavy metal stress. Biologia 66 (2), p. 195-204.
• Verbruggen, N., Hermans, C. & Schat, H. (2009). Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants. New Phytologist 181 (4), p. 759–776.
• Wenzel, W.W. & Jockwer F. (1999). Accumulation of heavy metals in plants grown on mineralised soils of the Austrian Alps. Environmental pollution 104, p. 145-155.

Plantes hiperacumuladores de metalls pesants

Durant milions d’anys l’evolució ha portat a les plantes a desenvolupar diferents estratègies per defensar-se contra els enemics naturals, donant lloc a una lluita d’armament evolutiva en la qual la supervivència d’uns i altres depèn de l’habilitat per fer front a les adaptacions dels altres. I és en aquest escenari on la acumulació de metalls pesants a alts nivells en les plantes juga un paper molt important.

 INTRODUCCIÓ

Segons Boyd (2012), la defensa de les plantes pot tractar-se sota diferents punts de vista:

• mecànica: espines, cobertures rígides, etc.
• química: diferents compostos inorgànics i orgànics.
• visual: cripsis i mimetisme.
• comportament: relacionat amb modificacions en la fenologia.
• i associativa: simbiosis amb altres organismes, com és el cas del gènere Cecropia que estableix simbiosi amb les formigues del gènere Azteca, les qual protegeixen aquestes plantes – per saber-ne més: Plantes i animals també poden viure en matrimoni – .

Defensa mecànica amb espines (Autor: Karyn Christner, Flickr, CC).

S’ha vist que la defensa química és ubiqua, i, per tant, moltes interaccions entre organismes s’explicarien sota aquest punt de vista. A més a més, algunes plantes contenen grans quantitats de certs elements químics, freqüentment metalls o components metàl·lics, que juguen un paper defensiu important, són les anomenades plantes hiperacumuladores.

Plantes hiperacumuladores i les seves característiques principals

Aquestes plantes pertanyen a diferents famílies, per tant la hiperacumulació és una adquisicuió independentment que ha sorgit distintes vegades durant l’evolució, però que en tots els casos genera l’habilitat per créixer en sòls metal·lífers i acumular altes quantitats extraordinàries de metalls pesants en els òrgans aeris, a diferència dels nivells trobats en la majoria d’espècies. Se sap que les concentracions d’aquests elements químics pot ser entre 100 – 1000 vegades majors que les presents en espècies no hiperacumuladores.

Generalment la química defineix els metalls pesants com aquells metalls de transició amb una massa atòmica superior a 20 i una densitat relativa al voltant de 5.  Però, sota un punt de vista biològic, els metalls pesants són aquells metalls o metal·loides que poden ser tòxics en baixes concentracions. Tot i així, les plantes hiperacumuladores aconsegueixen ser tolerants, hiperacumulen aquests metalls pesants sense patir efectes fitotòxics (toxicitat expressada en la planta).

En aquest sentit, hi ha tres característiques principals que defineixen les plantes hiperacumuladores:

• Fort augment de la taxa d’absorció de metalls pesants.
• Arrels que duen a terme la translocació més ràpidament.
• Gran habilitat per detoxificar i segrestar metalls pesants a les fulles.

Per tant, les plantes hiperacumuladores estan ben preparades per a l’assimilació, translocació a fulles i segrest de grans quantitats de metalls pesants en vacuoles o parets cel·lulars. En part, això és degut a una sobrexpressió constitutiva dels gens que codifiquen per a transportadors en membrana.

Els valors llindars que permeten distingir una planta hiperacumuladora d’una altra que no ho és estan relacionats amb la fitotoxicitat especifica de cada metall pesant. Segons aquest criteri, les plantes hiperacumuladores són plantes que quan creixen en sòls naturals acumulen en les parts aèries (en grams de pes sec):

• > 10 mg·g^-1 (1%) de Mn o Zn,
• > 1 mg·g^-1 (0,1%) de As, Co, Cr, Cu, Ni, Pb, Sb, Se o Ti
• ó > 0,1 mg·g^-1 (0,01%) de Cd.

Minuartia verna, hiperacumuladora de coure (Autor: Candiru, Flickr, CC).

L’APARICIÓ DE PLANTES HIPERACUMULADORES I LES SEVES IMPLICACIONS

Fins al moment s’ha plantejat diferents hipòtesis per explicar per què certes plantes han esdevingut hiperacumuladores de metalls pesants:

• Tolerància i disposició de metalls.
• Resistència a la sequera.
• Interferència amb les plantes veïnes.
• Defensa contra els enemics naturals.

La hipòtesis que rep més suport és l’anomenada “Elemental defence” (defensa per elements), que indica que certs metalls pesants poden tenir un rol defensiu en la planta contra els enemics naturals, com els herbívors i els patògens. Aquests organismes al consumir la planta presentarien efectes tòxics, els quals els portarien a la mort o a la reducció del consum d’aquesta planta en un futur. Tot i això, encara que els metalls pesants poden actuar a través de la seva toxicitat, això no garanteix que la planta no sigui danyada o atacada abans que l’enemic natural sigui afectat per aquests. En aquest sentit segueix essent necessari una defensa més efectiva que permeti evitar l’atac.

D’altra banda, d’acord amb una hipòtesi més moderna, “Joint effects” (efectes conjunts), els metalls pesants poden actuar juntament amb els compostos orgànics de defensa donant lloc a una major defensa global. Els avantatges dels elements inorgànics, incloent aquí als metalls pesants, és que no són sintetitzats per la planta, s’absorbeixen del sòl directament i per tant no hi ha tanta despesa energètica invertida en la defensa, i a més no poden ser biodegradats. Tot i així, alguns enemics especialistes poden quelar els metalls pesants, gracies als quelat (substàncies que s’uneixen a aquests metalls pesants per a reduir la seva toxicitat) o segrestar-los dins d’òrgans d’acumulació on es reduiria la seva activitat. Aquesta nova hipòtesi justificaria la presència simultània de diferents metalls pesants i compostos orgànics de defensa en la mateixa planta, amb la finalitat d’aconseguir una defensa major que afecti a més enemics naturals, els quals s’esperaria que no fossin capaços de tolerar els diferents elements tòxics.

Thlaspi caerulescens, hiperacumuladora de zinc (Autor: Randi Hausken, Flickr, CC).

D’altra banda, s’ha vist que certs herbívors tenen habilitats per evitar alimentar-se de plantes amb alts nivells de metalls pesants fent el que s’anomena “taste for metals” (“tasta dels metalls”). Tot i saber que això succeeix, encara no es coneix el mecanisme exacte de tot aquest procés d’alerta i evitament.

Solanum nigrum, hiperacumuladora de cadmi (Autor: John Tann, Flickr, CC).

A més a més, tot i les elevades concentracions de metalls pesants que assumeixen aquestes plantes, alguns herbívors aconsegueixen sobrepassar aquesta defensa essent tolerants, és a dir, la seva dieta permet ingerir altes dosis de metalls i per tant alimentar-se de la planta. Això porta a pensar que certs herbívors podrien esdevenir especialistes en alimentar-se d’aquestes plantes, i que, per tant, aquest tipus de defensa quedaria reduït als organismes amb dietes variades, els anomenats generalistes. Tot i així, s’ha vist que algunes vegades els herbívors generalistes presenten una preferència i tolerància superior per les plantes hiperacumuladores que no pas els especialistes.

Per tots aquests motius es pot dir que l’evolució continua jugant un paper molt important en aquesta lluita d’armaments.

REFERÈNCIES

• Boyd, R., Davis, M.A., Wall, M.A. & Balkwill K. (2002). Nickel defends the South African hyperaccumulator Senecio coronatus (Asteraceae) against Helix aspersa (Mollusca: Pulmonidae). Chemoecology 12, p. 91–97.
• Boyd, R. (2007). The defense hypothesis of elemental hyperaccumulation: status, challenges and new directions. Plant soil 293, p. 153-176.
• Boyd, R. (2012). Elemental Defenses of Plants by Metals. Nature Education Knowledge 3 (10), p. 57.
• Laskowski, R. & Hopkin, S.P. (1996). Effect of Zn, Cu, Pb and Cd on Fitness in Snails (Helix aspersa). Ecotoxicology and environmentak safety 34, p. 59-69.
• Marschner, P. (2012). Mineral Nutrition of Higher Plants (3). Chennai: Academic Press.
• Noret, N., Meerts, P., Tolrà, R., Poschenrieder, C., Barceló, J. & Escarre, J. (2005). Palatability of Thlaspi caerulescens for snails: influence of zinc and glucosinolates. New Phytologist 165, p. 763-772.
• Prasad, A.K.V.S.K. & Saradhi P.P. (1994).Effect of zinc on free radicals and proline in Brassica and Cajanus. Phytochemistry 39, p. 45-47.
• Rascio, N. & Navari-Izzo, F. (2011). Heavy metal hyperaccumulating plants: How and why do they do it? And what makes them so interesting?. Plant Science 180 (2),p. 169-181.
• Shiojiri, K., Takabayashi, J., Yano, S. & Takafuji, A. (2000) Herbivore-species-specific interactions between crucifer plants and parasitic wasps (Hymenoptera: Braconidae) that are mediated by infochemicals present in areas damaged by herbivores. Applied Entomology and Zoology 35, p. 519–524.
• Solanki, R. & Dhankhar, R. (2011). Biochemical changes and adaptive strategies of plants under heavy metal stress. Biologia 66 (2), p. 195-204.
• Verbruggen, N., Hermans, C. & Schat, H. (2009). Molecular mechanisms of metal hyperaccumulation in plants. New Phytologist 181 (4), p. 759–776.
• Wenzel, W.W. & Jockwer F. (1999). Accumulation of heavy metals in plants grown on mineralised soils of the Austrian Alps. Environmental pollution 104, p. 145-155.