Híbridos y ladrones de esperma: cleptones anfibios

En biología un híbrido es el resultado de la reproducción de dos progenitores de especies genéticamente diferentes, aunque en la mayoría de casos los híbridos o no son viables o son estériles. Pero a veces, en algunas especies de anfibios los híbridos no sólo son viables, sino que además forman nuevas especies con características especiales. En esta entrada os ponemos dos casos de híbridos de anfibios que forman lo que se conoce como un cleptón y que ponen en duda el concepto tradicional de especie.

¿QUÉ ES UN CLEPTÓN?

Un cleptón o kleptón (abreviado kl.) es una especie que depende de otra especie para completar su ciclo reproductivo. El origen de la palabra cleptón viene del griego “kleptein” que significa “robar”, ya que el cleptón “roba” a otra especie para poder reproducirse. En el caso de los anfibios, los cleptones se han originado por fenómenos de hibridación. Las potentes feromonas sexuales de los anfibios y los coros de múltiples especies en el caso de los anuros, provocan que a veces machos y hembras de diferentes especies intenten aparearse. Aun así los híbridos sólo son viables entre especies muy emparentadas.

Dentro de las diferentes especies cleptón podemos encontrar dos métodos diferentes según el tipo de concepción: los zigocleptones, en los que hay una fusión del material genético del óvulo y del espermatozoide, y los ginocleptones, en los que el óvulo necesita estimulación por parte del espermatozoide pero no incorpora su material genético.

Los diferentes cleptones de anfibios suelen estar constituidos por hembras (hay pocos machos o ninguno) que utilizan el esperma de otra especie para perpetuar el cleptón. Como los cleptones de anfibios a veces dependen de varias especies emparentadas, esto puede hacer que se creen “complejos de especies” donde varias especies muy parecidas presenten zonas de hibridación y relaciones muy complicadas entre ellas. A continuación os ponemos dos ejemplos de cleptones, uno en anuros europeos y otro en urodelos americanos.

HIBRIDOGÉNESIS EN RANAS VERDES

Las ranas verdes europeas (género Pelophylax) forman lo que se conoce como “complejo hibridogenético” en el cual los híbridos de distintas especies forman cleptones que no se pueden reproducir entre sí, sino que han de reproducirse con un miembro de la especie progenitora, “robando” o “parasitando” su esperma para sobrevivir.

Foto de Bartosz Cuber de dos ranas comestibles (Pelophylax kl. esculentus) en amplexo. Este híbrido es el más conocido tanto por su amplia distribución, como por ser considerado una delicia en Francia.

En la hibridogénesis de las ranas verdes, el material genético de ambos progenitores se combina para formar el híbrido resultante (zigocleptón). Estos híbridos (normalmente siempre hembras) tendrán la mitad del genoma de una especie y la mitad de la otra. Aun así, al no poder reproducirse con otros híbridos similares, durante la gametogénesis se elimina el material genético de una de las especies progenitoras. Así, al aparearse con un individuo de la especie cuyo material genético ha eliminado, volverán a formar un híbrido.

Esquema sobre la dotación genética de los diferentes cleptones de Pelophylax. En este complejo hibridogenético intervienen cuatro especies “naturales”: la rana europea común (Pelophylax ridibundus, genoma RR), la rana de Lessona (Pelophylax lessonae genoma LL), la rana verde ibérica (Pelophylax perezi, genoma PP) y la rana italiana (Pelophylax bergeri, genoma BB).

La rana comestible común (Pelophylax kl. esculentus, genoma RL) proviene de la hibridación entre la rana común europea y la rana de Lessona. La rana comestible italiana (Pelophylax kl. hispanicus, genoma RB) proviene de un híbrido entre la rana común europea y la rana italiana. Finalmente la rana de Graf (Pelophylax kl. grafi, genoma RP) proviene de la hibridación de la rana comestible común (en la cual se elimina el ADN de la rana de Lessona de los gametos) y la rana verde ibérica.

Esquemas de Darekk2 sobre los procesos hibridogenéticos de los diferentes cleptones de ranas europeas. Los círculos grandes indican el genoma de los individuos y los círculos pequeños el material genético de los gametos.

Como vemos, la dotación genética de la rana común europea es la que se encuentra en los tres cleptones. Estos cleptones eliminan el material genético de la especie con la que comparten el hábitat de sus gametos y mantienen el de la rana común europea (R). Así por ejemplo, la rana comestible (P. kl esculentus) elimina de sus óvulos el ADN de la rana de Lessona (L), con la cual se encuentra en su distribución natural y se reproduce, dando lugar a más ranas comestibles (RL). La rana común europea raramente se reproduce con alguno de los híbridos y si lo hace, salen ranas comunes europeas normales.

SALAMANDRAS CON VARIOS GENOMAS

Las salamandras del género Ambystoma, generalmente conocidas como salamandras topo, son un género endémico de América del Norte y son los únicos representantes actuales de la familia Ambystomatidae. Cinco de estas especies forman el llamado “complejo Ambystoma”, en el cual estas especies contribuyen a la composición genética de un linaje unisexual de salamandras que se reproducen por ginogénesis (ginocleptón). Basándose en el ADN mitocondrial de las poblaciones unisexuales, se cree que este complejo proviene de un fenómeno de hibridación de hace unos 2,4-3,9 millones de años.

Este complejo está formado por las siguientes cinco especies: la salamandra de puntos azules (Ambystoma laterale de genoma LL, foto de Fyn Kynd Photography), la salamandra de Jefferson (Ambystoma jeffersonianum de genoma JJ, foto de Vermont Biology), la salamandra de boca chica (Ambystoma texanum de genoma TT, foto de Greg Schechter), la salamandra de riachuelo (Ambystoma barbouri de genoma BB, foto de Michael Anderson) y la salamandra tigre (Ambystoma tigrinum de genoma TiTi, foto de Carla Isabel Ribeiro).

En la ginogénesis de este linaje compuesto únicamente por hembras, el óvulo necesita la activación por parte de un espermatozoide para empezar a dividirse y desarrollarse, aunque antes debe duplicar su material genético mediante un proceso de endomitosis para evitar la formación de zigotos haploides (con la mitad de información genética) inviables. Aun así, como con los reptiles partenogenéticos, a la larga la falta de recombinación genética puede pasar factura a los individuos. Es por esto que este linaje unisexual de salamandras tiene la capacidad de incorporar ocasionalmente el genoma entero de los machos de cuatro de las especies que forman el complejo (actualmente no se ha visto que la salamandra de riachuelo se aparee con ningún individuo unisexual).

Esquema de Bi, Bogart & Fu (2009) en el que vemos las diferentes vías que puede tomar la reproducción ginogenética de las salamandras topo.

Estos individuos no mezclan el genoma adquirido, sino que lo suman al suyo. Esto provoca que dentro de este linaje podamos encontrar individuos diploides, triploides, tetraploides e incluso hasta pentaploides (aunque cuanto más aumenta la ploidía menos viables son los individuos), dependiendo de la cantidad de genomas diferentes que hayan ido incorporando las generaciones anteriores.

Dentro del cleptón, la combinación más común son los triploides basados en la salamandra de puntos azules y la de Jefferson, con los genomas LLJ (izquierda, imagen de David Misfud) y JJL (derecha, imagen de Nick Scobel), aunque el número de combinaciones es increíblemente grande, motivo por el cual los científicos no han podido asignar un nombre científico válido a este grupo de origen híbrido.

A diferencia de las ranas verdes, resulta muy difícil definir un nombre científico dentro de este cleptón de Ambystoma, ya que los genomas de las diferentes especies se pueden encontrar en diferentes combinaciones y proporciones en los diferentes individuos unisexuales.

REFERENCIAS

Durante la elaboración de esta entrada se han utilizado las siguientes fuentes:

• Halliday & Adler (2007). La gran enciclopedia de los Anfibios y Reptiles. Editorial Libsa.
• Masó & Pijoan (2011). Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Ediciones Omega.
• Alain Dubois (2011). Species and “strange species” in zoology: Do we need a “unified concept of species”?. Comptes Rendus Palevol. Vol 10. Pp: 77-94.
• Bogart, Bi, Fu, Noble & Niedzwiecki (2007). Unisexual salamanders (genus Ambystoma) present a new reproductive mode for eukaryotes. Genome. Vol 50. Pp: 119-136.
• Bi, Bogart & Fu (2009). An examination of intergenomic exchanges in A. Laterale-dependent unisexual salamanders in the genus Ambystoma. Cytogenetic and Genome Research. Vol 124. Pp: 44-50.
• Imagen de portada de Dave Huth.

Conciertos al aire libre: el canto de ranas y sapos

Bien entrada la primavera, cuando ya empieza a hacer buena temperatura por la noche, en las latitudes más templadas es cuando empezamos a escuchar los cantos de las ranas. Si nos acercamos a cualquier zona húmeda en verano oiremos los coros de ranas y sapos que cantan para atraer a una pareja y proclamar sus territorios. En esta entrada explicaremos el funcionamiento y los secretos que esconden los diferentes cantos y reclamos del mundo de los anuros.

ANATOMÍA DEL CANTO

Los anuros son el orden de anfibios con más capacidades vocales. Prácticamente todas las especies realizan diferentes tipos de reclamos que utilizan para comunicarse y transmitir información a sus congéneres. Es por estos que ranas y sapos han desarrollado un sistema vocal bastante más especializado que el del resto de lisanfibios para generar sus famosos cantos.

La rana arborícola de la especie Smilisca phaeota en pleno canto. Foto de Santiago Ron.

El canto de los anuros se origina al pasar el aire desde los pulmones a la laringe donde se encuentran las cuerdas vocales. Mientras que los urodelos y las cecilias no presentan, los anuros son los únicos lisanfibios con cuerdas vocales auténticas. Los lisanfibios han de bombear el aire a los pulmones para respirar (aunque también respiran por la piel) y en la mayoría de ranas el canto se genera cuando el animal exhala.

El sapillo de vientre de fuego oriental (Bombina orientalis) difiere del resto de anuros en que emite su canto tanto al exhalar como al inhalar. Foto de Flickpicpete.

La mayoría de ranas y sapos presentan además sacos vocales que amplifican el sonido de sus cantos, algunos de los cuales llegan a oírse hasta a un kilómetro de distancia. Los anuros pueden tener un solo saco vocal en la garganta, o dos sacos vocales en las comisuras de la boca. Para emitir sus famosos cantos han de mantener la boca y los orificios nasales cerrados, para así dirigir el aire a los sacos vocales. Aunque no todas las especies presentan sacos vocales, la mayoría emiten cantos de una forma u otra.

La rana europea común (Pelophylax ridibundus) es un ejemplo de rana con dos sacos vocales en las comisuras de la boca. Foto de Xavier Robin.

EL PORQUÉ DEL CANTO

Los sapos y las ranas utilizan su canto por un motivo principal: la reproducción. En los anuros, el canto es un método para distinguir los individuos de la misma especie, para encontrarse machos y hembras y para detectar los individuos receptivos. Normalmente son los machos los que cantan para atraer a las hembras y es por eso que existe un dimorfismo sexual en los sacos, con los machos presentando sacos más desarrollados y cantos más elaborados.

Aunque resulta difícil de apreciar, aquí vemos como en los sapos de la especie Anaxyrus quercicus los machos (izquierda) presentan un colgajo de piel en la garganta, correspondiente al saco vocal más desarrollado que las hembras (derecha). Imagen de Eric Shashoua.

Se cree que en la evolución de los anuros se ha dado un proceso de selección sexual por parte de las hembras para seleccionar a los machos con los cantos más adecuados. Como norma general, las hembras prefieren a los machos con cantos más graves y potentes. Esto probablemente se debe a que los machos más grandes (que generalmente tienen las voces más graves) son los más fuertes y los más viejos, indicando que han sido capaces de sobrevivir más tiempo y que por lo tanto tienen mejores genes para transmitir a la descendencia.

En este vídeo de Pocketbattleship podemos oír el canto de la rana toro americana (Lithobates catesbeianus), que es profundamente grave y potente.

Aun así hay especies con cantos muy agudos en las cuales la selección de las hembras está basada en otros factores. La mayoría de hembras de anuros prefieren los cantos con mucha frecuencia (muchas repeticiones del sonido) y los cantos largos (sonidos que duran mucho). Esto se debe a que el canto es una actividad intensa que requiere mucha energía, indicando los machos que han conseguido almacenar energía suficiente como para llevar a cabo esta actividad agotadora.

El canto de la rana dardo dorada (Phyllobates terribilis) es muy agudo y se caracteriza por su alta frecuencia, como vemos en este vídeo de Mavortium.

La época de reproducción suele darse después de las lluvias en los ambientes más áridos y en las noches de verano en zonas más frías. Los machos suelen formar los llamados “coros” cerca de cuerpos de agua, ya que es en éstos donde se llevará a cabo el apareamiento. Las especies de anuros se pueden separar en dos grupos según el método de reproducción: los criadores explosivos y los criadores continuos.

Los criadores explosivos suelen vivir en hábitats secos, donde la disponibilidad de agua suele ser escasa gran parte del año. Después de las lluvias, los machos se congregan en las zonas de agua recién formadas y forman los coros, cantando durante una o dos noches. En estas especies las hembras llegan sincronizadamente. La consecuencia es que en una noche hay gran cantidad de machos y hembras en la misma zona haciendo que, una vez han llegado las hembras, los machos abandonen el canto y compitan enérgicamente para asegurarse el apareamiento.

El sapo de espuelas de Couch (Scaphiopus couchii) es un anfibio que vive en los desiertos del sur de Estados Unidos y que se caracteriza por la cría explosiva. Imagen de CaliforniaHerps.

Las conductas más complejas se dan en las especies de cría continua (que son la mayoría de anuros). En estas, la temporada de apareamiento puede durar hasta seis meses y, mientras que los machos llegan primero a las zonas de cría y empiezan a formar los coros, las hembras van llegando esporádicamente, se aparean y seguidamente abandonan las balsas de cría. Esto implica que cuando llega una hembra haya muchos machos en el lugar de cría, haciendo que haya una fuerte selección de los machos por parte de éstas.

Los sapos comunes (Bufo bufo) son uno de los ejemplos más clásicos de criadores continuos. Foto de Janek.

En vez de perseguir a las hembras como los criadores explosivos, éstos utilizan diferentes cantos tanto para destacar entre los otros machos y ser escogidos por las hembras, como para advertir a los rivales de que no se acerquen a su territorio. Aunque normalmente los machos que pueden mantener los territorios durante más tiempo suelen ser los que más se reproducirán, existen los llamados “machos satélites” los cuales en vez de cantar, se quedan cerca de los machos con los cantos más potentes para interceptar a las hembras que llegan atraídas por éstos y aparearse con ellas.

UN CANTO PARA CADA ESPECIE

Obviamente, los cantos también sirven a las hembras para diferenciar a los individuos de su misma especie de los demás. Esto también nos puede servir a nosotros, ya que los anuros suelen ser animales nocturnos y discretos y el canto nos permitirá saber qué especies tenemos a nuestro alrededor, aunque nos envuelva la oscuridad total.

A continuación os ponemos los cantos de algunos anuros de la Península Ibérica, para que si hacéis una salida nocturna podáis identificar a los sapos y las ranas más comunes que os podéis encontrar en las zonas húmedas.

El sapo partero común (Alytes obstetricans) suele cantar de noche y en tierra alejado del agua, utilizando refugios subterráneos como cámaras de resonancia ya que, como el resto de sapos parteros (género Alytes), no presenta sacos vocales. El canto es una nota clara y aflautada repetida regularmente, como oímos en este vídeo de The Nature Box.

El canto del sapo de espuelas (Pelobates cultripes) se parece al cloqueo de una gallina. El profundo canto del sapo de espuelas suele ser difícil de oír, ya que este anuro suele cantar bajo el agua, aunque en este vídeo de Versicolora se oye bastante bien.

Los sapos espinosos (Bufo spinosus) suelen cantar en solitario, de forma esporádica y sin formar coros, con el cuerpo sumergido y la cabeza fuera del agua. El canto consiste en una serie de sonidos ásperos y bastante agudos como se oye en esta grabación de Martiño Cabana Otero.

Los sapos corredores (Bufo calamita) cantan de noche, en zonas de agua poco profunda, con el cuerpo bastante erguido e hinchando mucho su saco vocal. El canto es pulsátil, potente y retumbante, y se repite sin descanso como vemos en este vídeo de Florian Begou.

La ranita meridional (Hyla meridionalis) suele cantar al anochecer o de noche, tanto en el agua, en tierra o, como vemos en este vídeo de Pedroluna, encaramada a la vegetación. El canto consiste en una única nota intensa, nasal, monótona y que se repite en intervalos largos e irregulares.

La rana común (Pelophylax perezi) presenta sonidos muy variados que van desde el típico “croac” hasta un canto sonoro muy parecido a una carcajada. Los coros de estas ranas pueden ser enormes y muy ruidosos, como oímos en este vídeo de Martiño Cabana Otero.

REFERENCIAS

Se han utilizado las siguientes fuentes durante la elaboración de esta entrada:

• Halliday & Adler (2007). La gran enciclopedia de los Anfibios y Reptiles. Editorial Libsa.
• Masó & Pijoan (2011). Anfibios y Reptiles de la Península Ibérica, Baleares y Canarias. Ediciones Omega.
• H. C. Gerhardt (1994). The Evolution of Vocalization in Frogs and Toads. Annual Review of Ecology and Systematics. Vol 25. Pp: 293-324.
• Morgan J. McLean, Phillip J. Bishop, Shinichi Nakagawa (2012). Assesing the Patterns of Evolution in Anuran Vocal Sexual Signals. Evolutionary Biology. Vol 40 (1). Pp: 141-149.
• Sound Water Stewards. The Riveting Life of Tree Frogs.
• Museo Nacional de Ciencias Naturales (MNCN). Comunicación acústica en anuros ibéricos: Influencia del clima, hábitat y el ambiente sonoro.
• Foto de portada de Brian Gratwicke.