Simbiosi entre insectes i microorganismes: els endosimbionts

Les relacions simbiòtiques són un motor important per a la diversificació i evolució dels organismes. Als insectes, les relacions que estableixen amb microorganismes endosimbionts (és a dir, que resideixen a l’interior del seu cos) els han dotat d’un gran nombre d’adaptacions sorprenents.

La importància de la relació entre insectes i els seus endosimbionts

Gran part de l’èxit evolutiu i adaptatiu dels insectes ve donat per la seva capacitat per relacionar-se amb altres organismes i, especialment, amb microorganismes ubicats dins del seu cos: els endosimbionts.

Fins fa alguns anys, es considerava que la major contribució dels microorganismes endosimbionts a la fisiologia dels insectes era el seu paper en l’alimentació, fet que explicaria la seva gran diversitat de dietes. Tanmateix, s’ha demostrat que els endosimbionts afecten molts més aspectes de la seva fisiologia.

Tipus d’endosimbiosi

Els microorganismes endosimbionts poden trobar-se dins del tracte digestiu, als espais entre les cèl·lules i dins d’elles.

Com a norma general, com més internament es troba l’endosimbiont, més estreta és la seva relació amb l’insecte. A continuació, analitzarem els quatre tipus més habituals d’endosimbiosi en insectes, començant per la més externa i menys estreta.

Microorganismes del tracte digestiu

La microbiota del tracte digestiu dels insectes es compon tant de procariotes (unicel·lulars, sense nucli, com bacteris i arquees) com d’eucariotes (uni o pluricel·lulars, amb nucli, com els protozous), i és exclusiva de l’intestí.

Generalment, se situen fora de les cèl·lules a la part posterior de l’intestí, movent-se lliurement dins la seva llum o adherits a les seves parets. En molts insectes fitòfags, com tèrmits i paneroles, aquesta part posterior de l’intestí forma una càmera sense oxigen (anaeròbica) on té lloc la fermentació de la cel·lulosa i altres sucres complexos.

Sistema digestiu d’un tèrmit de casta obrera; la part verda correspon a la part posterior sense oxigen. Figura procedent de l’article: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En els tèrmits, aquesta càmera conté procariotes anaeròbics facultatius (poden desenvolupar-se amb o sense oxigen) o obligats (només es desenvolupen en absència d’oxigen), com espiroquetes i metanògens, que participen en la digestió; a més a més, en certes termites obreres, aquesta càmera també conté protozous que participen en la digestió de la cel·lulosa de la fusta (heu vist mai un moble foradat per tèrmits?).

A diferència d’altres endosimbionts, els microorganismes del tracte digestiu es transmeten horitzontalment entre organismes; és a dir, els insectes no neixen amb ells, sinó que han d’adquirir-los al llarg de la seva vida. En el cas dels tèrmits, la seva adquisició té lloc mitjançant un procés conegut com a trofolàxia: les obreres, que són les úniques que s’alimenten per si mateixes, digereixen i transfereixen l’aliment (i els seus microorganismes) a la resta de membres de la colònia mitjançant el contacte dels seus aparells bucals.

Trofolàxia en tèrmits. Imatge de Shutterstock.

A més a més, els microorganismes són eliminats durant la muda, de manera que la trofolàxia els permet recuperar-los.

Endoparàsits

Els paràsits que viuen dins d’un organisme es coneixen com endoparàsits i, igual que els microorganismes intestinals, es transmeten horitzontalment d’uns insectes als altres.

Hi ha moltes més relacions entre insectes i endoparàsits pluricel·lulars que amb microorganismes, essent els pluricel·lulars més nocius en termes generals; és el cas dels parasitoids (dels quals ja vam parlar en aquesta entrada) i els nematodes (capaços de transmetre bacteris mortals per l’insecte).

La relació endoparasítica més rellevant entre insectes i microorganismes, i l’única que tractem aquí, són els vectors: l’insecte (o vector) actua de contenidor i transport provisional del paràsit fins el moment que aquest arriba al seu hoste definitiu. Els paràsits transportats solen ser protozous nocius per a vertebrats, com Trypanosoma (malaltia de Chagas), Leishmania (leismaniosi) o Plasmodium (malària). En general, l’insecte no pateix cap dany, així que en realitat seria més convenient parlar de comensalisme i no de parasitisme.

El mosquit Anopheles és vector del protozou causant de la malària, Plasmodium. Imatge de domini públic.

Simbiosi extracel·lular i intracel·lular

A diferència dels microorganismes intestinals, els endosimbionts extra i intracel·lulars es transmeten verticalment generació rere generació; és a dir, l’insecte neix amb ells, els “hereta”. Es tracta de relacions molt més estretes.

• Endosimbionts extracel·lulars

Els microorganismes extracel·lulars poden ser tant procariotes com eucariotes i trobar-se en diferents parts del cos de l’insecte (fins i tot a l’intestí juntament amb els microorganismes intestinals). En qualsevol cas, mai penetren dins les cèl·lules. Això no treu que algunes espècies puguin trobar-se tant fora com dins de les cèl·lules.

Atès que molts microorganismes extracel·lulars poden ser alhora intracel·lulars, es considera que podrien trobar-se, a nivell evolutiu, en una transició entre els microorganismes intestinals i els endosimbionts intracel·lulars.

Un cas interessant d’endosimbiosi extracel·lular té lloc en algunes espècies de pugons de la tribu Cerataphidini. En general, els pugons o àfids presenten un bacteri endosimbiont intracel·lular (Buchnera), però en aquestes espècies aquest bacteri és substituït per un fong unicel·lular similar als llevats que viu fora de les cèl·lules (YLS, de l’anglès “yeast-like symbiont” ), el qual se situa tant en les cavitats entre els òrgans (hemocel) per on circula l’hemolimfa com en diferents cossos grassos. Igual que Buchnera a la resta de pugons, els YLS tindrien un paper clau en la dieta de l’insecte en participar en la producció de certs nutrients essencials.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Es creu que aquests microorganismes similars a llevats o YLS haurien evolucionat a partir d’un fong entomopatogen (és a dir, nociu pels insectes) el llinatge del qual hauria donat lloc, posteriorment, a organismes endosimbionts beneficiosos.

• Endosimbionts intracel·lulars

Es considera que almenys un 70% d’insectes presenta microorganismes endosimbionts dins les seves cèl·lules. Hi ha dos tipus d’endosimbionts intracel·lulars:

Endosimbionts dins de micetòcits o cossos de Blochmann

Els bacteriòcits o micetòcits són un tipus especialitzat de cèl·lules adiposes que es troben en alguns grups d’insectes i que contenen microorganismes endosimbionts. Aquestes cèl·lules són transmeses a la descendència i usualment s’agrupen en forma d’òrgans coneguts com micetomes o bacteriomes.

Els cossos de Blochman, o el que és el mateix, els endosimbionts que es troben dins dels micetòcits, són propis de tres grups d’insectes: Blattaria (paneroles), diferents grups d’heteròpters dins de l’antic grup dels Homoptera (cícades, psílids, àfids, etc.) i Curculionidae (escarabats curculiònids). La relació d’aquests endosimbionts amb les cèl·lules sol ser tan estreta que podrien confondre’s amb orgànuls cel·lulars (més o menys com el que ocorre amb mitocondris i cloroplasts).

Buchnera aphidicola dins d’un micetòcit o bacteriòcit del pugó Acyrthosiphon pisum. L’element central és el nucli del bacteriòcit. Les cèl·lules de Buchnera són rodones i estan empaquetades dins del citoplasma del bacteriòcit. Imatge de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El cas més estudiat és el de Buchnera en els pugons o àfids. Aquest bacteri intracel·lular recicla l’àcid úric i altres restes nitrogenades del pugó per produir l’aminoàcid glutamina, el qual empra com a base per produir altres aminoàcids essencials necessaris pel creixement de l’insecte. Es creu que també produiria la vitamina B2 (riboflavina). Això explicaria el gran èxit evolutiu dels pugons i la seva elevada taxa de reproducció tot i tenir una dieta rica en carbohidrats (procedent de la saba de les plantes) però molt pobre en compostos nitrogenats.

S’ha comprovat que quan hi ha escassetat de nutrients, el nombre de Buchnera disminueix, fet que suggereix que els pugons s’alimenten d’ells en situacions límit. Així doncs, la relació és molt més beneficiosa pel pugó que per l’endosimbiont.

Endosimbionts inquilins

En aquest cas, la relació entre microorganismes inquilins i insectes no és beneficiosa per a tots dos organismes (mutualista), doncs l’inquilí altera l’insecte per sortir-ne beneficiat.

Els endosimbionts inquilins afecten la proporció de mascles i femelles, així com la seva capacitat reproductiva. Molts dels microorganismes inquilins que viuen dins el citoplasma de les cèl·lules es transmeten a la següent generació a través dels òvuls, motiu pel qual necessiten que hi hagi una major proporció de femelles d’insectes per assegurar la seva perpetuïtat. Per tal d’alterar aquesta proporció, recorren a diferents mètodes: mort dels mascles, inducció de la partenogènesi, feminització o incompatibilitat citoplasmàtica. Per aconseguir-ho, solen induir canvis a nivell genètic.

Un dels inquilins més estudiats és Wolbachia, un bacteri intracel·lular capaç de causar un biaix en la proporció de sexes mitjançant gairebé totes les vies abans esmentades.

Fenotips derivats d’insectes infectats per Wolbachia. Figura procedent de l’article: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

Coneixes més relacions entre microorganismes i insectes? Deixa’ns les teves aportacions als comentaris.

Referències

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imatge de portada és un muntatge realitzat per l’autora d’aquest article a partir de dues imatges: 1) vector de bacteri (per Flaticon de www.flaticon.com) i 2) vector de tèrmit (extret de www.allstatepest.com.au).

Què són i per què són útils els insectes parasitoids?

Si preguntes, gairebé tothom sabrà respondre’t d’una forma o una altra què és un paràsit i què és un depredador. Però, ¿sabrien dir-te què és un parasitoid?

Les relacions simbiòtiques entre organismes (i especialment en el món dels insectes) presenten molts matisos, i sovint ens trobem organismes la relació dels quals es troba a camí entre una i altra. En el cas dels insectes parasitoids, parlem d’organismes que estableixen una relació amb altres a cavall entre la depredació i el parasitisme.

Descobreix què són, el seu origen i quins tipus d’insectes parasitoids existeixen a través d’aquest article. Són més útils del que creus!

Paràsits, parasitoids i depredadors

Els parasitoids no són exclusius dels insectes, però és en aquest grup on trobem un major número de representants. És per això que en aquest article tractaré els parasitoids únicament des del punt de vista dels insectes.

Abans d’introduir-vos al món dels parasitoids, hem de deixar molt clares les diferències entre aquests i els dos tipus d’organismes que més se’ls assemblen: paràsits i depredadors.

En el parasitisme, els organismes paràsits s’aprofiten de recursos pertanyents a un o a diversos organismes hostes (normalment de major grandària que ells, encara que hi ha excepcions), causant-los un greuge. En qualsevol cas, el paràsit intenta que el seu hoste sobrevisqui el major temps possible per així continuar aprofitant-se dels seus recursos, de manera que rares vegades mata directament a l’organisme que parasita.

Femella de Aedes albopictus (mosquit tigre) picant el seu hoste (Imatge de domini público).

A la depredació, l’organisme depredador mata diversos organismes al llarg del seu cicle vital per tal d’alimentar-se. A diferència dels paràsits, un depredador no busca mantenir amb vida les seves preses massa temps, ja que la recompensa al caçar-los prové de consumir-los el més aviat possible per tal d’obtenir energia (ex. Mantis, libèl·lules, etc.).

Exemplar de màntid menjant-se una presa (Foto de Avenue, CC).

Finalment, entre el parasitisme i la depredació trobem els parasitoids: insectes amb un estadi larval parasític que es desenvolupa alimentant-se del cos d’un sol insecte o artròpode hoste. A diferència dels paràsits, els parasitoids (més concretament, les seves larves) SÍ maten l’hoste per tal de completar el seu cicle vital; llavors, què els diferencia dels depredadors? Que cada larva només necessita d’un hoste del qual alimentar-se i assolir l’etapa adulta (la qual és normalment una forma lliure herbívora o depredadora), i no de diverses preses com els depredadors. Alhora, diverses larves parasítiques poden atacar un mateix hoste.

Eruga del lepidòpter Hasora badra envoltada de capolls d’una vespa parasitoide de la fam. Braconidae (Foto de SoonChye ©).

Origen i diversitat de parasitoids

Hi ha insectes parasitoids en diversos ordres d’insectes (coleòpters, dípters,…), tot i que la majoria d’ells es troba localitzat dins dels himenòpters (abelles, vespes i formigues). És per això que em centraré en parlar-vos de l’origen i diversitat dels parasitoids dins els himenòpters.

El grup més important i evolucionat d’himenòpters és el subordre Apocrita, el qual inclou vespes, abelles i formigues. Els Apocrita es divideixen artificialment en dos grups:

• Els Aculeata: larves no parasítiques; les femelles adultes presenten l’ovopositor (òrgan amb què duen a terme la fresa) transformat enagulló.

Agulló d’una femella d’abella (Apidae) (Foto de domini públic).

• Els Parasitica: les seves larves són paràsites; l’ovopositor sol ser allargat per perforar superfícies i inocular els ous. No piquen, a diferència dels Aculeata.

Femella d’abella parasitoide de l’espècie Megarhyssa macrurus, família Ichneumonidae, amb el seu ovopositor llarg similar a un agulló i amb el que ponen els ous (Imatge de Bruce Marlin, CC).

Al voltant d’un 77% dels insectes parasitoides coneguts pertanyen al grup dels Apocrita Parasitica, unes 66.000 espècies en total (la majoria de les quals són espècies de vespes).

Origen dels himenòpters parasitoides

Per entendre l’origen de certs trets presents en un grup d’organismes, de vegades cal recórrer a l’estudi de grups “germans”, és a dir, aquells organismes amb els quals el grup que volem estudiar comparteix un origen més proper.

En el cas d’Apocrita, el grup germà seria la família Orussidae (del subordre “Symphyta” o sínfitos), el qual està considerat al mateix temps com un dels grups d’himenòpters més primitiu.

Representació de Orussus coronatus (Fam. Orussidae) (Imatge de domini públic).

Es creu que l’ancestre comú d’Apocrita i Orussidae hauria donat lloc al parasitisme per primera vegada dins dels himenòpters. Això es dedueix en estudiar els trets d’alguns orúsids actuals: alguns d’aquests organismes posseeixen fongs simbionts als seus ovopositors que utilitzen per digerir la fusta de la qual s’alimenten; així, claven els seus ovopositors a la fusta i deixen que els fongs la processin abans d’ingerir-la. Altres orúsids, en canvi, no presenten aquests fongs simbionts, motiu pel qual han evolucionat per parasitar (inoculant els seus ous en el cos de l’hoste) i matar aquells del seu mateix grup que sí els presenten, els cossos dels quals els proporcionen més nutrients que la fusta.

Així doncs, i al tractar-se d’un grup primitiu, es creu que el comportament observat en alguns orúsids actuals podria ser un reflex de l’origen primitiu del parasitisme i dels parasitoids dins els himenòpters.

Tipus de parasitoids

Encara que existeixen moltes formes de classificar els parasitoids, una de les més útils és la que els divideix en funció de si aquests frenen o no el desenvolupament de l’hoste en el moment que duen a terme la posta. Això ens porta a parlar de dos grans grups:

Idiobionts

Els parasitoids idiobionts paralitzen o frenen el desenvolupament dels hostes en el moment que realitzen la posta, oferint a les seves larves paràsites una font segura i immòbil de nutrients en el moment del seu naixement.

Els idiobionts normalment ataquen hostes que es troben protegits, ja sigui dins de teixits vegetals (p.e. fusta) o mitjançant el desenvolupament d’un cos endurit, de manera que les femelles d’aquests parasitoids han de desenvolupar un ovopositor llarg i afilat que els permeti travessar aquestes barreres.

Femella de Liotryphon caudatus (Himenòpter de la fam. Ichneumonidae, superfam. Ichneumonidea) amb el seu llarg  ovopositor (Foto de CNC/BIO Photography Group, Biodiversity Institute of Ontario, CC).

Poden ser tant ecto com endoparàsits (és a dir, si les larves ataquen l’hoste des de fora o des de l’interior del seu cos, respectivament), encara que la majoria són ectoparàsits. A més, les seves larves s’alimenten de l’hoste únicament quan aquestes es troben en les etapes finals del seu desenvolupament abans d’assolir l’etapa adulta.

Les femelles dels idiobionts ectoparàsits injecten en primer lloc un paralitzant dins el cos de l’hoste i, a continuació, duen a terme la posta, normalment al costat o sobre l’hoste. En molts casos, la femella que acaba de fresar roman a prop fins el moment de l’eclosió per tal d’evitar que altres organismes a part de les seves larves s’alimentin de l’hoste paralitzat.

Femella d’un himenòpter de la subfam. Pimplinae (fam. Ichneumonidae) clavant el seu ovopositor a la fusta per pondre-hi els ous (Foto de Cristophe Quintin a Flickr, CC).

En general, les femelles idiobionts adultes no tenen massa preferències a l’hora de triar hoste, de manera que les larves s’alimenten d’una gran varietat d’organismes.

Koinobionts

Aquesta forma de vida l’adopten la majoria d’insectes parasitoids, especialment dins dels himenòpters, els dípters i els coleòpters. A diferència dels anteriors, gairebé tots els koinobionts són endoparàsits, de manera que les larves paràsites són introduïdes dins el cos de l’hoste (el qual pot estar tant protegit com exposat) i es desenvolupen al seu interior. Tot i que el que realment els diferencia dels parasitoids idiobionts és que en cap moment s’interromp el desenvolupament normal de l’hoste, tot i trobar-se i desenvolupar-se les larves paràsites al seu interior.

Femella de Aleiodes indiscretus (Himenòpter de la fam. Braconidae, superfam. Ichneumonoidea) inoculant els seus ous a l’interior del cos d’una cuca peluda del suro (Lymantria dispar) (Foto de domini públic).

Un cop les larves paràsites es troben a l’interior de l’hoste, comencen a desenvolupar-se a poc a poc fins assolir l’estadi de pupa. Fins aquest moment, les larves posen en marxa mecanismes per bloquejar o evitar l’atac del sistema immune de l’organisme hoste (com, per exemple, instal·lant-se en òrgans on aquest sistema no actua) i així desenvolupar-se amb total tranquil·litat a costa dels nutrients que va sostraient-li; al mateix temps, l’hoste duu a terme una vida normal i augmenta de mida, el que facilita el desenvolupament de la larva paràsita fins al moment de la seva metamorfosi. Un cop assolida aquesta fase en el seu desenvolupament, el parasitoid ja adult emergeix del cos de l’hoste, matant-lo.

A causa de la relació estreta que estableixen amb el seu hoste, els parasitoids koinobionts solen ser més específics a l’hora d’escollir l’hoste en el qual es desenvoluparan les seves larves.

Funció ecològica dels parasitoids

Els parasitoids, com els depredadors, actuen com a reguladors naturals de les poblacions de certs organismes. Això és necessari en tant que les poblacions d’alguns insectes es dispararien si no fos perquè hi ha organismes que controlen i eviten que creixin exponencialment mitjançant el seu consum. És per aquest motiu que els parasitoids estan considerats com uns magnífics controladors de plagues i com a agents essencials de control biològic de certs insectes (com pugons o certes erugues) en jardins i cultius.

Eruga del tabac (Manduca sexta) atacada per una espècie de vespa parasitoide de la superfamília Braconidae. A la imatge, les larves de vespa es troben en fase de pupa (capolls amb forma de gra d’arròs) i, un cop emergeix l’adult, acaben matant l’eruga. Les erugues del tabac són considerades plagues de cultius de solanàcies, com el tabac, el tomàquet o la patata (Foto de R.J Reynolds Tobacco Company Slide Set).

.       .       .

El cas dels parasitoids ens fa reflexionar sobre el gran ventall de matisos que existeix en les relacions entre organismes. Amb cada avenç en l’estudi de la diversitat, es descobreixen més i més formes de vida. La naturalesa no deixa de sorprendre’ns!

Referències

• Apunts de l’assignatura “Biologia i Diversitat d’Artròpodes” cursada al 2014 durant els estudis de Biologia Ambiental a la Universitat Autònoma de Barcelona (UAB).
• Timothy M. Goater, Cameron P. Goater, Gerald W. Esch (2013). Parasitism: The Diversity and Ecology of Animal Parasites. Ed. 2. Cambridge University Press.
• Vincent H. Resh, Ring T. Cardé (2009). Encyclopedia of Insects. Ed.2. Academic Press.
• Donald L. J. Quicke (2014). The Braconid and Ichneumonid Parasitoid Wasps: Biology, Systematics, Evolution and Ecology. John Wiley & Sons.
• http://bugs.bio.usyd.edu.au/learning/resources/Entomology/internalAnatomy/imagePages/parasitoidWaspLarvae.html

Imatge de portada per Ton Rulkens (Flickr, CC).