Simbiosis entre insectos y microorganismos: los endosimbiontes

Las relaciones simbióticas son un importante motor para la diversificación y la evolución de los organismos. En los insectos, las relaciones con microorganismos endosimbiontes (es decir, que residen en el interior de su cuerpo) les han dotado de un gran número de adaptaciones sorprendentes.

La importancia de la relación entre insectos y sus endosimbiontes

Gran parte del éxito evolutivo y adaptativo de los insectos viene dado por su capacidad para relacionarse con otros organismos y, especialmente, con microorganismos que se ubican en el interior de su cuerpo: los endosimbiontes.

Hasta hace algunos años, se consideraba que la mayor contribución de los microorganismos endosimbiontes a la fisiología de los insectos era su papel en la alimentación, hecho que explicaría su gran diversidad de dietas. Sin embargo, se ha demostrado que los endosimbiontes afectan muchos más aspectos de su fisiología.

Tipos de endosimbiosis

Los microorganismos endosimbiontes pueden encontrarse en el tracto digestivo, en los espacios entre las células y dentro de ellas.

Como norma general, cuanto más internamente se halla el endosimbionte, más estrecha es su relación con el insecto. A continuación, vamos a analizar los cuatro tipos más habituales de endosimbiosis en insectos, empezando por la más externa y menos estrecha.

Microorganismos del tracto digestivo

La microbiota del tracto digestivo de los insectos se compone tanto de procariotas (unicelulares, sin núcleo, como bacterias y arqueas) como de eucariotas (uni o pluricelulares, con núcleo, como los protozoos), y es exclusiva del intestino.

Por lo general, se ubican fuera de las células en la parte posterior del intestino, moviéndose libremente en su luz o adheridos a sus paredes. En muchos insectos fitófagos, como termitas y cucarachas, esta parte posterior del intestino forma una cámara sin oxígeno (anaeróbica) donde tiene lugar la fermentación de la celulosa y otros azúcares complejos.

Sistema digestivo de una termita obrera; la parte coloreada en verde corresponde a la parte posterior sin oxígeno. Figura procedente del artículo: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En las termitas, esta cámara contiene procariotas anaeróbicos facultativos (pueden desarrollarse con o sin oxígeno) u obligados (sólo se desarrollan en ausencia de oxígeno), como espiroquetas y metanógenos, que participan en la digestión; además, en ciertas termitas obreras, esta cámara también contiene protozoos que participan en la digestión de la celulosa de la madera (¿habéis visto alguna vez un mueble agujereado por termitas?).

A diferencia de otros endosimbiontes, los microorganismos del tracto digestivo se transmiten horizontalmente entre organismos; es decir, los insectos no nacen con ellos, sino que deben adquirirlos a lo largo de su vida. En el caso de las termitas, su adquisición tiene lugar mediante un proceso conocido como trofolaxia: las obreras, que son las únicas que se alimentan por sí mismas, digieren y transfieren el alimento (y sus microorganismos) al resto de miembros de la colonia mediante el contacto de sus aparatos bucales.

Trofolaxia en termitas. Imagen de Shutterstock.

Además, se sabe que los microorganismos son eliminados durante la muda, por lo que la trofolaxia les permite recuperarlos.

Endoparásitos

Los parásitos que viven dentro de un organismo se conocen como endoparásitos, e igual que los microorganismos intestinales, se transmiten horizontalmente de unos insectos a otros.

Existen muchas más relaciones entre insectos y endoparásitos pluricelulares que con microorganismos, siendo los pluricelulares más dañinos en términos generales; es el caso de los parasitoides (de los cuales ya hablamos en esta entrada) y los nematodos (capaces de transmitir bacterias mortales para el insecto).

El tipo de relación endoparasítica más relevante entre insectos y microorganismos, y la única que tratamos aquí, son los vectores: el insecto (o vector) actúa de contenedor y transporte provisional del parásito hasta el momento que éste alcanza su hospedador definitivo. Los parásitos transportados suelen ser protozoos dañinos para vertebrados, como Trypanosoma (enfermedad de Chagas), Leishmania (leismaniosis) o Plasmodium (malaria). Por lo general, el insecto no sufre daño alguno, así que en realidad sería más conveniente hablar de comensalismo y no de parasitismo.

El mosquito Anopheles es vector del protozoo causante de la malaria, Plasmodium. Imagen de dominio público.

Simbiosis extracelular e intracelular

A diferencia de los microorganismos intestinales, los endosimbiontes extra e intracelulares se transmiten verticalmente generación tras generación; es decir, el insecto nace con ellos, los “hereda”. Se trata de relaciones mucho más estrechas.

• Endosimbiontes extracelulares

Los microorganismos extracelulares pueden ser tanto procariotas como eucariotas y encontrarse en diferentes partes del cuerpo del insecto (incluso en el intestino junto con los microorganismos intestinales). En cualquier caso, nunca penetran en las células. Esto no quita que algunas especies puedan encontrarse tanto fuera como dentro de las células.

Dado que muchos microorganismos extracelulares pueden ser a la vez intracelulares, se considera que podrían encontrarse, a nivel evolutivo, en una transición entre los microorganismos intestinales y los endosimbiontes intracelulares.

Un caso interesante de endosimbiosis extracelular tiene lugar en algunas especies de pulgones de la tribu Cerataphidini. Por lo general, los pulgones o áfidos presentan una bacteria endosimbionte intracelular (Buchnera), pero en estas especies dicha bacteria es substituida por un hongo unicelular similar a las levaduras que vive fuera de las células (YLS, del inglés “yeast-like symbiont”), la cual se ubica tanto en las cavidades entre los órganos (hemocele) por donde circula la hemolinfa como en distintos cuerpos grasos. Igual que Buchnera en el resto de pulgones, los YLS tendrían un papel clave en la dieta del insecto al participar en la producción de ciertos nutrientes esenciales.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Se cree que estos microorganismos similares a levaduras o YLS habrían evolucionado a partir de un hongo entomopatógeno (es decir, dañino para los insectos) cuyo linaje habría derivado, posteriormente, en organismos endosimbiontes beneficiosos.

• Endosimbiontes intracelulares

Se considera que al menos un 70% de insectos presenta microrganismos endosimbiontes dentro de sus células. Existen dos tipos de endosimbiontes intracelulares:

Endosimbiontes dentro de micetocitos o cuerpos de Blochmann

Los bacteriocitos o micetocitos son un tipo especializado de células adiposas que se encuentran en algunos grupos de insectos y que contienen microorganismos endosimbiontes. Estas células son transmitidas a la descendencia y usualmente se agrupan en forma de órganos conocidos como micetomas o bacteriomas.

Los cuerpos de Blochman, o lo que es lo mismo, los endosimbiontes que se encuentran dentro de los micetocitos, son propios de tres grupos de insectos: Blattaria (cucarachas), diferentes grupos de heterópteros dentro del antiguo grupo de los Homoptera (cícadas, psílidos, áfidos, etc.) y Curculionidae (escarabajos curculiónidos). La relación de estos endosimbiontes con las células suele ser tan estrecha que podrían confundirse con orgánulos celulares (algo así como lo que ocurre con las mitocondrias y los cloroplastos).

Buchnera aphidicola dentro de un micetocito o bacteriocito del pulgón Acyrthosiphon pisum. El elemento central es el núcleo del bacteriocito. Las células de Buchnera son redondas y están empaquetadas dentro del citoplasma del bacteriocito. Imagen de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El caso más estudiado es el de Buchnera en los pulgones o áfidos. Esta bacteria intracelular recicla el ácido úrico y otros desechos nitrogenados del pulgón para producir el aminoácido glutamina, el cual usa como base para producir otros aminoácidos esenciales necesarios para el crecimiento del insecto. Se cree que también produciría la vitamina B2 (riboflavina). Esto explicaría el gran éxito evolutivo de los pulgones y su elevada tasa de reproducción a pesar de tener una dieta rica en carbohidratos (procedente de la sabia de las plantas) y tan pobre en compuestos nitrogenados.

Se ha comprobado que en escasead de nutrientes, el número de Buchnera disminuye, lo que sugiere que los pulgones se alimentan de ellos en situaciones límite. Así pues, la relación es mucho más beneficiosa para el pulgón que para el endosimbionte.

Endosimbiontes inquilinos

En este caso, la relación entre microorganismos inquilinos e insectos no es beneficiosa para ambos (mutualista), ya que el inquilino altera al insecto para salir beneficiado.

Los endosimbiontes inquilinos suelen afectar a la proporción de machos y hembras y a su capacidad reproductiva. Muchos microorganismos inquilinos que viven dentro del citoplasma de las células se transmiten a la siguiente generación a través de los óvulos, por lo que necesitan que haya una mayor proporción de hembras de insectos para asegurar su perpetuidad. Para alterar dicha proporción, recurren a diferentes métodos: muerte de los machos, inducción de la partenogénesis, feminización o incompatibilidad citoplasmática, para lo cual suelen inducir cambios a nivel genético. Uno de los inquilinos más estudiados es Wolbachia, una bacteria intracelular capaz de causar un sesgo en la proporción de sexos mediante casi todas las vías antes mencionadas.

Fenotipos derivados de insectos infectados por Wolbachia. Figura procedente del artículo: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

¿Conoces más relaciones entre microorganismos e insectos? Deja tu aportación en los comentarios.

Referencias

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imagen de portada es un montaje realizado por la autora de este artículo a partir de dos imágenes: 1) vector de bacteria (por Flaticon de www.flaticon.com) y 2) vector de termita (extraído de www.allstatepest.com.au).

¿Qué son y por qué son útiles los insectos parasitoides?

Si preguntas, casi todo el mundo sabrá responderte de una forma u otra qué es un parásito y qué es un depredador. Pero, ¿sabrían decirte qué es un parasitoide?

Las relaciones simbióticas entre organismos (y especialmente en el mundo de los insectos) presentan muchos matices, y en ocasiones nos encontramos organismos cuya relación se encuentra a camino entre una y otra. En el caso de los insectos parasitoides, hablamos de organismos que establecen una relación con otros a caballo entre la depredación y el parasitismo.

Descubre qué son, su origen y qué tipos de insectos parasitoides existen a lo largo de este artículo. ¡Son más útiles de lo que crees!

Parásitos, parasitoides y depredadores

Los parasitoides no son exclusivos de los insectos, pero es donde poseen un mayor número de representantes. Es por esto que en este artículo trataré a los prasitoides únicamente desde el punto de vista de los insectos.

Antes de introduciros en el mundo de los parasitoides, debemos dejar muy claras las diferencias entre éstos y los dos tipos de organismos que más se le parecen: parásitos y depredadores.

En el parasitismo, los organismos parásitos se aprovechan de recursos pertenecientes a uno varios organismos hospedadores, causándoles un daño. En cualquier caso, el parásito intenta que su hospedador sobreviva el mayor tiempo posible para así continuar aprovechándose de sus recursos, por lo que raras veces mata directamente al organismo que parasita.

Hembra de Aedes albopictus (mosquito tigre) picando a su hospedador (Imagen de dominio público).

En la depredación, el organismo depredador mata a varios organismos a lo largo de su ciclo vital con el fin de alimentarse. A diferencia de los parásitos, un depredador no busca mantener con vida a sus presas demasiado tiempo, pues la recompensa al cazarlas proviene de consumirlas los antes posible para obtener energía (ej. mantis, libélulas, etc.).

Ejemplar de mántido comiéndose a su presa (Foto de Avenue, CC).

Por último, entre el parasitismo y la depredación encontramos a los parasitoides: insectos con un estadio larval parasítico que se desarrolla alimentándose del cuerpo de un sólo insecto o artrópodo hospedador. A diferencia de los parásitos, los parasitoides (más concretamente, sus larvas) SÍ matan al hospedador con el fin de completar su ciclo vital; entonces, ¿qué los diferencia de los depredadores? Pues que cada larva sólo necesita de un hospedador del cual alimentarse para continuar su desarrollo hacia la etapa adulta (normalmente una forma libre herbívora o depredadora), y no de varias presas como los depredadores. Al mismo tiempo, varias larvas parasíticas pueden atacar a un mismo hospedador.

Oruga del lepidóptero Hasora badra rodeada de capullos de una avispa parasitoide de la fam. Braconidae (Foto de SoonChye ©).

Origen y diversidad de parasitoides

Existen insectos parasitoides en diversos órdenes de insectos (coleópteros, dípteros,…), aunque la mayoría de ellos se incluye dentro de los himenópteros (abejas, avispas y hormigas). Es por esto que me centraré en hablaros del origen y diversidad de los parasitoides en los himenópteros.

El grupo más importante y evolucionado de himenópteros es el suborden Apocrita, el cual incluye avispas, abejas y hormigas. Los Apocrita se dividen artificialmente en dos grupos:

• Los Aculeata: larvas no parasíticas; las hembras adultas presentan el ovopositor (órgano de la hembra para depositar los huevos) transformado en aguijón.

Aguijón de una hembra de abeja (Apidae) (Foto de dominio público).

• Los Parasitica: sus larvas son parásitas; el ovopositor suele ser alargado para perforar superficies e inocular los huevos. No pican, a diferencia de los Aculeata.

Hembra de avispa parasitoide de la especie Megarhyssa macrurus, familia Ichneumonidae, con su largo ovopositor similar a un aguijón y con el que pone los huevos (Imagen de Bruce Marlin, CC).

Alrededor de un 77% de los insectos parasitoides conocidos pertenecen al grupo de los Apocrita Parasitica, unas 66.000 especies en total (la mayoría de las cuales son especies de avispas).

Origen de los himenópteros parasitoides

Para entender el origen de ciertos rasgos presentes en un grupo de organismos, a veces hay que recurrir al estudio de grupos “hermanos”, es decir, aquellos organismos con los que el grupo que queremos estudiar comparte un origen más cercano.

En el caso de Apocrita, el grupo hermano sería la familia Orussidae (del suborden “Symphyta” o sínfitos), el cual está considerado al mismo tiempo como uno de los grupos de himenópteros más primitivo.

Representación de Orussus coronatus (Fam. Orussidae) (Imagen de dominio público).

Se cree que el ancestro común de Apocrita y Orussidae habría dado lugar al parasitismo por primera vez dentro de los himenópteros. Esto se deduce al estudiar los rasgos de algunos orúsidos actuales: algunos de estos organismos poseen hongos simbiontes en sus ovopositores que utilizan para digerir la madera de la cual se alimentan; así, clavan sus ovopositores en la madera y dejan que los hongos la procesen antes de ingerirla. Otros orúsidos, en cambio, no presentan estos hongos simbiontes, por lo que han evolucionado para parasitar (inoculando sus huevos en el cuerpo del hospedador) y matar a aquellos de su mismo grupo que sí los presentan, los cuerpos de los cuales les proporcionan más nutrientes que la madera.

Así pues, y al tratarse de un grupo primitivo, se cree que el comportamiento observado en algunos orúsidos actuales podría ser un reflejo del origen primitivo del parasitismo y de los parasitoides en los himenópteros.

Tipos de parasitoides

Aunque existen muchas formas de clasificar a los parasitoides, una de las más útiles es la que los divide en función de si éstos frenan o no el desarrollo del hospedador en el momento que llevan a cabo la puesta. Esto nos lleva a hablar de dos grandes grupos:

Idiobiontes

Los parasitoides idiobiontes paralizan o frenan el desarrollo de los hospedadores en el momento que realizan la puesta, ofreciendo a sus larvas parásitas una fuente segura e inmóvil de nutrientes en el momento de su nacimiento.

Los idiobiontes normalmente atacan a hospedadores que se encuentran protegidos, ya sea dentro de tejidos vegetales (p.e. madera) o mediante el desarrollo de un cuerpo endurecido, por lo que las hembras de estos parasitoides deben desarrollar un ovopositor largo y afilado que les permita atravesar estas barreras.

Hembra de Liotryphon caudatus (Himenóptero de la fam. Ichneumonidae, superfam. Ichneumonidea) con su largo ovopositor (Foto de CNC/BIO Photography Group, Biodiversity Institute of Ontario, CC).

Pueden ser tanto ecto como endoparásitos (esto es, si las larvas atacan al hospedador desde fuera o desde el interior de su cuerpo, respectivamente), aunque la mayoría son ectoparásitos.

Las hembras de los idiobiontes ectoparásitos inyectan un paralizante en el cuerpo del hospedador y, a continuación, llevan a cabo la puesta, normalmente al lado o encima del hospedador. En muchos casos, la hembra que acaba de dejar la puesta permanece cerca hasta el momento de la eclosión con el fin de evitar que otros organismos a parte de sus larvas se alimenten del hospedador paralizado.

Hembra de un himenóptero de la subfam. Pimplinae (fam. Ichneumonidae) inyectando su ovopositor en la madera con el fin de poner los huevos (Foto de Cristophe Quintin en Flickr, CC).

Por lo general, las hembras idiobiontes adultas no tienen demasiadas preferencias a la hora de elegir hospedador, por lo que las larvas se alimentan de una gran variedad de organismos.

Koinobiontes

Esta forma de vida la adoptan la mayoría de insectos parasitoides, especialmente dentro de los himenópteros, los dípteros y los coleópteros.

A diferencia de los anteriores, casi todos los koinobiontes son endoparásitos, por lo que las larvas parasíticas son introducidas en el cuerpo del hospedador (el cual puede estar tanto protegido como expuesto) y se desarrollan en su interior. Aunque lo que realmente los diferencia de los parasitoides idiobiontes es que en ningún momento se interrumpe el desarrollo normal del hospedador, a pesar de encontrarse y desarrollarse las larvas parásitas en su interior.

Hembra de Aleiodes indiscretus (Himenóptero de la fam. Braconidae, superfam. Ichneumonoidea) inoculando sus huevos en el interior del cuerpo de una oruga de polilla gitana asiática (Lymantria dispar) (Foto de dominio público).

Una vez las larvas parásitas se encuentran en el interior del hospedador, empiezan a desarrollarse poco a poco hasta alcanzar el estadio de pupa. Hasta ese momento, las larvas ponen en marcha mecanismos para bloquear o evitar el ataque del sistema inmune del organismo hospedador (como, por ejemplo, instalándose en órganos donde este sistema no actúa) y así desarrollarse con total tranquilidad a expensas de los nutrientes que va sustrayéndole; al mismo tiempo, el hospedador lleva a cabo una vida normal y aumenta de tamaño, lo que facilita el desarrollo de la larva parásita hasta el momento de su metamorfosis. Una vez alcanzada esta fase en su desarrollo, el parasitoide ya adulto emerge del cuerpo del hospedador, matándolo.

Debido a la relación estrecha que establecen con su hospedador, los parasitoides koinobiontes suelen ser más específicos a la hora de escoger el hospedador en el cual se desarrollarán sus larvas.

Función ecológica de los parasitoides

Los parasitoides, como los depredadores, actúan como reguladores naturales de las poblaciones de ciertos organismos. Esto es necesario en tanto que las poblaciones de algunos insectos se dispararían si no fuera porque existen organismos que controlan y evitan que crezcan exponencialmente mediante su consumo. Es por este motivo que los parasitoides están considerados como unos magnificos controladores de plagas y como agentes esenciales de control biológico de ciertos insectos (cómo pulgones o ciertas orugas) en jardines y cultivos.

Gusano del tabaco (Manduca sexta) atacado por una especie de avispa parasitoide de la superfamilia Braconidae. En la imagen, las larvas de avispa se encuentran ya en fase de pupa (capullos con forma de grano de arroz) y, tras emerger el adulto, acabarán matando a la oruga. Los gusanos del tabaco se consideran plagas de diversos cultivos de solanáceas, como el tabaco, el tomate y la patata (Foto de R.J Reynolds Tobacco Company Slide Set).

.       .       .

El caso de los parasitoides nos hace reflexionar sobre el gran abanico de matices que existe en las relaciones entre organismos. Con cada avance en el estudio de la diversidad, se descubren más y más formas de vida. ¡La naturaleza no deja de sorprendernos!

Referencias

• Apuntes de la asignatura “Biología y Biodiversidad de Artrópodos” cursada en 2014 durante los estudios de Biología Ambiental en la Universidad Autónoma de Barcelona (UAB).
• Timothy M. Goater, Cameron P. Goater, Gerald W. Esch (2013). Parasitism: The Diversity and Ecology of Animal Parasites. Ed. 2. Cambridge University Press.
• Vincent H. Resh, Ring T. Cardé (2009). Encyclopedia of Insects. Ed.2. Academic Press.
• Donald L. J. Quicke (2014). The Braconid and Ichneumonid Parasitoid Wasps: Biology, Systematics, Evolution and Ecology. John Wiley & Sons.
• http://bugs.bio.usyd.edu.au/learning/resources/Entomology/internalAnatomy/imagePages/parasitoidWaspLarvae.html

Imagen de portada por Ton Rulkens (Flickr, CC).