Les vespes de les gales: una xarxa tròfica en miniatura

Estem tan acostumats a fixar-nos només en les relacions entre grans organismes, que sovint ens oblidem de l’existència de petits sistemes amb relacions tròfiques tan o més complexes que aquelles que desenvolupen mamífers, aus o rèptils. Aquest és el cas dels cinípids o vespes de les gales, uns microhimenòpters capaços d’induir una gran varietat de tumoracions (gales) sobre diferents grups de plantes, però els quals tan sols assoleixen uns pocs mil·límetres de longitud. Si bé és cert que la gran majoria de la gent n’ha sentit a parlar algun cop, de les gales, el que normalment no saben és que dins d’aquestes deformacions es desencadena una lluita frenètica per la supervivència entre nombrosos grups d’insectes.

Vols conèixer una mica millor el món que s’amaga dins les gales dels cinípids? Doncs continua llegint!

Què són els cinípids?

Els cinípids o vespes de les gales (família Cynipidae, ordre Hymenoptera) són una família de microvespes paràsites de plantes. Pertanyen al grup Parasitica, de manera que les femelles no presenten l’ovopositor (òrgan per dipositar els ous) transformat en un agulló, com passa a moltes altres vespes. En aquest cas, aquest òrgan conserva la seva funció original, exclusivament reproductiva.

Femella de Periclistus brandtii i detall de l’ovopositor (Foto extreta del Catàleg de microhimenòpters de Ponent).

Les femelles dels cinípids fan servir l’ovopositor per inocular els ous dins del teixit vegetal de la planta que parasiten (majoritàriament arbres pertanyents al gènere Quercus, com els roures).

Els cinípids són vespes fitòfagues, és a dir, s’alimenten exclusivament de teixit vegetal. Aquest fet els distancia força d’altres grups de vespes, la majoria d’elles carnívores o parasitoids d’altres insectes.

Però el més rellevant d’aquest grup és, sense cap mena de dubte, la seva capacitat per induir la formació de gales en diferents grups de plantes.

Les gales

Què són?

Així com les aus construeixen nius i els castors, dics, alguns cinípids “construeixen” gales, unes malformacions del teixit vegetal. Tanmateix, la formació de gales no és un procés que duguin a terme activament, sinó que el seu desenvolupament és induït per l’activitat de la pròpia vespa i de la seva interacció amb el teixit vegetal.

Tot i que hi ha altres artròpodes capaços d’induir la formació de gales (per ex. mosques), els cinípids són aquells que produeixen les tipologies de gales més complexes, cridaneres i evolucionades conegudes fins al moment, a banda de ser les més abundants, especialment en roures (Quercus sp.).

Existeix una enrome diversitat de morfologies de gales: 1, 2 i 3 – gales de cinípids en Quercus (Fotos de Irene Lobato); 4- Gala del cinípid Neuroterus numismalis en Quercus (Foto de domini públic); 5 – gala del cinípid Diplopedis rosae sobre Rosa (Foto de Lairich Rig, CC); 6 – gales del cinípid Andricus quercuscalicis en Quercus robur (Foto de Peter O’Connor a Flickr, CC).

A més a més, el grau d’especificitat entre les plantes i els cinípids sol ser molt elevat, de manera que cada espècie o gènere normalment indueix una tipologia de gala concreta. Atès a aquesta gran especificitat i de la mateixa manera que els nius en el cas de les aus, les gales són considerades un fenotip estès d’aquests organismes (és a dir, un caràcter propi d’un organisme que s’expressa forma del mateix, n’és característic i en permet la identificació).

Com es formen i quina és la seva funció?

Les gales són el resultat de la deformació i engruiximent total o parcial de pràcticament qualsevol òrgan vegetal: fulles, nervis foliars, tiges, fruits, etc.

Generalment, la formació de gales no afecta necessàriament la producció i creixement de les plantes, llevat quan la seva presència esdevé massiva i la seva estructura causa greus deformacions al teixit vegetal. En aquests casos, els cinípids tendeixen a constituir veritables plagues (p.ex. la vespa dels castanyers, Dryocosmus kuriphilus, procedent d’Àsia, en bona part de les poblacions de castanyers d’Europa).

Femella de la vespa dels castanyers (Foto de Gyorgy Csoka, CC) i la seva gala, la qual deforma les fulles i causa el seu posterior assecat (Foto de Irene Lobato).

Els mecanismes moleculars finals que endeguen la formació de gales són poc coneguts. Tanmateix, és sabut que aquest procés comença en el moment que les femelles adultes inoculen els ous a l’interior del teixit vegetal.

Femella de cinípid inoculant els ous dins del teixit vegetal d’una planta (Foto de domini públic).

A partir d’aquest moment, la gala creix al voltant dels ous, quedant aquests inclosos dins d’una o diverses cambres. Al seu interior, les larves es nodreixen dels teixits vegetals nutricis de la gala a recer de les inclemències ambientals; es creu que el propi rascat de les parets de les gales realitzat per les larves amb la fi d’alimentar-se potenciaria el creixement de la gala.

Cambres larvals i larves de la vespa dels castanyers (Dryocosmus kuriphilus), esquerra (Foto de Irene Lobato); interior d’una gala amb una sola cambra larval, dreta (Foto de chickeninthewoods, CC).

Un cop formats, els adults s’obren pas a través de la gruixuda paret de la gala per assolir la seva superfície i sortir a l’exterior, procés en el que necessiten invertir molt de temps i energia. Generalment, els adults no s’alimenten i dediquen la seva curta vida a la reproducció.

Gala amb forats d’emergència dels adults (Foto de Irene Lobato).

Un complexa xarxa tròfica en miniatura

És força habitual que emergeixin individus de diferents grups d’artròpodes de dins de les gales, a més a més dels adults dels cinípids que les han induït: alguns es nodreixen dels teixits nutricis de la gala per així completar el seu desenvolupament; n’hi ha, en canvi, que parasiten les larves de diferents cinípids, causant la seva mort, i d’altres que es desenvolupen únicament al final de la vida útil de la gala.

Així doncs, l’interior de les gales és l’escenari d’una xarxa tròfica en miniatura i el d’una lluita per la supervivència entre diferents artròpodes:

Cinípids inductors

Grups de cinípids que indueixen la formació de la gala de novo. Molts tenen el cos robust, la cel·la radial de les ales anteriors oberta al seu marge superior i una diferenciació clara dels segments de l’abdomen (caràcters habituals de la tribu Cynipini, una de les més abundants).

Femella adulta d’Andricus kollari: 1 – detall de la cel·la radial oberta al seu marge superior; 2 – abdomen clarament segmentat (Foto original de TristramBrelstaff, CC).

Cinípids inquilins

Alguns grups de cinípids han perdut la seva capacitat per induir la formació de gales. Aquests reben el nom d’inquilins, i les seves larves es desenvolupen a l’interior de les gales d’altres cinípids aprofitant-se dels seus teixits nutricis. Per això, les femelles d’aquests organismes inoculen els ous a l’interior de gales en formació. Tanmateix, tot i que no són capaços d’induir-les, sí poden modificar-les degut a la seva activitat.

Femella adulta de l’inquilí mexicà Synergus equihuai, descoberta per Irene Lobato i Juli Pujade durant l’el·laboració del projecte de final de màster de la primera: 1 – cel·la radial tancada (pot ser oberta a altres inquilins). 2 – gran placa que cobreix la resta de segments abdominals (Foto realitzada per Marcos Roca-Cusachs).

La relació entre els cinípids inquilins i els inductors de les gales és una forma de cleptoparasitisme coneguda com a agastoparasitisme, doncs la larva de l’inquilí “roba” el teixit nutrici de la gala dins la qual es desenvolupa. Es tracta d’una relació obligada, doncs els inquilins necessiten de les gales per poder completar el seu cicle de vida.

Generalment, aquesta relació no afecta negativament ni positiva els inductors, llevat quan les cambres on es desenvolupen les larves d’ambdós grups es troben molt properes en l’espai. En aquest cas, el ràpid desenvolupament dels inquilins i la competència per l’aliment pot acabar amb la vida dels inductors, cas en el que només emergeixen els adults dels inquilins (inquilins letals).

Parasitoids

Es tracta d’un dels grups d’artròpodes més importants que es desenvolupen dins les gales. La majoria pertany a la família Chalcidoidea (ordre Hymenoptera), formada totalment per vespes parasitoides de diferents artròpodes.

Femella de Torymus aceris (Foto del Natural History Museum_ Hymenoptera Section a Flickr, CC).

Els parasitoids inoculen els ous a l’interior del cos de les larves de diferents cinípids mitjançant els seus ovopositors allargats mentre es troben dins la gala. Així doncs, és d’esperar que, de l’interior de les gales amb cinípids parasitats, acabin emergint, majoritàriament, els adults de les vespes parasitoides.

Actualment, existeixen programes d’alliberament de parasitoids per controlar algunes plagues causades per cinípids (p.ex. Torymus sinensis, un parasitoid procedent d’Àsia, per combatre la vespa dels castanyers a Espanya).

Entomofauna secundària

Aquesta categoria inclou una gran diversitat d’artròpodes que viuen dins les gales com a successors secundaris: coleòpters, lepidòpters, dípters, tisanòpters (trips), etc. Generalment, aquests organismes es desenvolupen un cop ja han emergit els cinípids i actuen com a inquilins secundaris.

.              .              .

Sovint, la natura és més complexa del que podem arribar a percebre, i el cas del micromón de les gales n’és només un exemple de tants. Així doncs, quan vagis a fer un tomb pel camp o la muntanya, recorda que, fins i tot en els element o espais més petits, existeixen sistemes altament desenvolupats en els quals s’estableixen relacions ben riques i diverses.

REFERÈNCIES

Bona part de la informació ha estat extreta del meu projecte de final de Màster realitzat a la Universitat de Barcelona durant el curs 2015-2016, titulat “Separació i identificació d’inquilins del gènere Synergus (Fam. Cynipidae, Hymenoptera) de gales de Quercus de Mèxic.”

Alguns dels estudis més rellevants consultats durant la seva elaboració foren:

• Ashmead, W. H. (1899). The largest oak-gall in the world and its parasites. Entomological News, 10: 193-196.
• Askew, R. R. (1984). The Biology of Gall Wasps, en: Biology of gall insects (ed. T.N. Ananthakrishnan). Edward Arnold, London, pp. 223–271.
• Bozsó, M., Penzes, Z., Bihari, P., Schwéger, S., Tang, C. T., Yang, M. M., Pujade-Villar, J. & Melika, G. (2014). Molecular phylogeny of the inquiline cynipid wasp genus’ Saphonecrus’ Dalla Torre and Kieffer, 1910 (Hymenoptera: Cynipidae: Synergini). Plant Protection Quarterly, 29(1): 26.
• Nieves-Aldrey, J. L. (1998). Insectos que inducen la formación de agallas en las plantas: una fascinante interacción ecológica y evolutiva. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 23: 3-12.
• Nieves-Aldrey, J. L. (2001). Hymenoptera, Cynipidae, en: Fauna Ibérica, Vol. 16 (ed. M. A. Ramos). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid, pp. 1–636.
• Pujade-Villar, J., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. & Chagoyán-García, C. (2009). Status of the knowledge of the Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) in Mexico: perspectives for future studies. Neotropical entomology, 38(6): 809-821.
• Ronquist, F. (1994). Evolution of parasitism among closely related species: phylogenetic relationships and the origin of inquilinism in gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae). Evolution, 48(2): 241-266.
• Shorthouse, J. D., & Rohfritsch, O. (1992). Biology of insect-induced galls. Oxford University Press, New York, Oxford, 285 pp.

Imatge de portada propietat de Beentree (Wikimedia Commons).

Gall wasps: a miniature trophic net

Popular knowledge about trophic relations established among vertebrates tends to eclipse the existence of little systems sometimes way more complex than those observed either on mammals, reptiles or birds. This is the case of gall wasps or gallflies, a family of micro-wasps able to induce a wide variety of tumours known as galls in different groups of plants. Despite most people have sometimes heard about these organisms, they probably don’t know that there exists a frantic fight between different groups of insects inside these tumours.

Do you want to know more about the mysterious world inside gall wasps’ galls? Keep reading!

What are gall wasps?

Gall wasps or gallflies (Family Cyinipidae, Order Hymenoptera) are a family of plant parasitic micro-wasps that barely reach a few millimetres length. They belong to the Parasitica group inside Hymenoptera order, so females haven’t their ovipositor transformed into a sting like other wasps. In this case, this organ preserves its exclusively reproductive original function.

Periclistus brandtii female; ovopositor is marked in red (Image from the Catàleg de microhimenòpters de Ponent).

Female gall wasps use their long ovipositors for laying eggs inside host plant tissues (usually oaks and other species from the genus Quercus).

Gall wasps are phytophagous insects, that is, they feed on vegetable tissues only. So, this takes them away from most of wasps, which are usually carnivorous or parasitoids of other insects.

But the most distinctive trait of these organisms is, without a doubt, their capacity to induce tumour or gall development on plants.

The galls

What are galls?

The same way birds construct nests or beavers construct dikes, some gall wasps ‘construct’ their own galls. But unlike nests or dikes, galls aren’t actively constructed by gall wasps but induced as a consequence of their activity and interaction with plant tissues.

Despite there are more arthropods able to induce galls formation, gall wasps are the ones that induce the most diverse, complex and evolved typologies of galls known until the date, especially on Quercus (oaks and relatives).

There exists a wide variety of gall morphologies: 1, 2 & 3 – gall wasps’ galls on Quercus (Images by Irene Lobato); 4 – Neuroterus numismalis gall on Quercus (Public domain); 5 – Diplopedis rosae gallo on a Rosidae (Image by Lairich Rig, CC); 6 – Andricus quercuscalicis galls on Quercus robur (Image by Peter O’Connor en Flickr, CC).

Moreover, there exists a close relation between galls wasps and plants, so almost every species or genus induces a specific gall typology. Because of this, in the same way as nests and dikes galls are considered an extended phenotype of gall wasps (that is, a characteristic trait of an organism that manifests outside its body but that allows its identification).

How are they formed and what is their function?

Galls are result of a totally or partially deformation and an extreme growth of different plant tissues, such as leafs, leaf nerves, stem or fruits.

Usually, gall formation doesn’t necessarily affect plant production and growing, except when they undergo a massive developing on plants surface that causes serious damages on their tissues. In these cases, gall wasps can become terrible pests (e.g. the chestnut gall wasp, Dryocosmus kuriphilus, a species native of Asia that has become a pest on chestnuts from Europe).

Chestnut gall wasp female (Image by Gyorgy Csoka, CC) and its galls, which causes deformation and drying of leafs (Foto de Irene Lobato).

Molecular basis driving gall formation are currently unknown. However, it’s known that this process begins at the time females inoculate their eggs inside plant tissues.

Female of a gall wasp laying eggs inside plant tissue (Public domain).

From this moment on, galls begin to grow more and more around the eggs until they get enclosed inside one or different chambers. Inside these chambers, larvae feed on nutritious tissues from the gall while being protected from external damages. The movement and activity of larvae promote gall growth.

Larval chambers and chestnut gall wasps larvae (Dryocosmus kuriphilus), at left (Image by Irene Lobato); the inside of a gall with a single larval chamber on Quercus, at right (Image by chickeninthewoods, CC).

Once adults are completely developed, they travel through the gall tissue to reach its surface. This process can take them a lot of time and a big waste of energy. Usually, adults don’t feed and dedicate their short life to mate.

Gall with emergency holes, through which adults reach the surface of the gall (Image by Irene Lobato).

A miniature and complex trophic net

Usually, galls harbour a rich variety of arthropods besides the wasps that have induced their development. Some of them feed on nutritious tissues induced by other gall wasps to complete their life cycle; others live as parasitoids of different species of gall wasps and cause their death; besides, there are some of them that develop only during the late states of galls life.

So, the inside of galls is the scenario of a miniature and complex trophic net and that of a survival battle between different groups of arthropods:

True gall wasps

These group of gall wasps are able to induce galls formation de novo. They usually have a strong body, the radial cell of the anterior wings opened in its upper margin and the abdomen with well differentiated segments (typical characters of the tribu Cynipini, one of the most abundant groups of true gall wasps).

Andricus kollari female: 1 – detail of the opened radial cell; 2 – segmented abdomen (original image by TristramBrelstaff, CC).

Inquiline gall wasps

Some gall wasps have lost their ability to induce the formation of galls. These are known as inquilines, and their larvae develop inside other gall wasps’ galls while feeding on their tissues. So, inquiline females lay eggs inside galls in formation. Despite inquilines aren’t able to induce galls formation de novo, they can alter its development.

Synergus equihuai female, a new species recorded from Mexico by Irene Lobato & Juli Pujade during Master’s degree final project: 1 – closed radial cell (it could either be opened); 2 – a big tergite covers the rest of the segments (Image taken by Marcos Roca-Cusachs).

Relation between inquilines and true gall wasps is a specific type of cleptoparasitism known as agastoparasitism, because inquilines larvae “steals” the nutritious tissues from the gall they occupy. Inquilinism of gall wasps is an obligatory relationship for inquilines, because they need other gall wasps’ galls to complete their life cycle.

Usually, this relationship doesn’t affect neither negatively nor positively true gall wasps, except when larval chambers of both groups are near from each other. In this case, the faster development of inquilines and their competition for food could finish with true gall wasps’ life. If this happens, the only adults that would emerge from galls would be that of inquilines (lethal inquilines).

Parasitoids

Parasitoids form one of the main groups of arthropods that develop inside galls. The most of them belongs to the family Chalcidoidea (order Hymenoptera), that is totally made up of parasitoid wasps.

Torymus aceris female (Image from the Natural History Museum_ Hymenoptera Section on Flickr, CC).

Parasitoids from galls inoculate their eggs inside larvae of different gall wasps using their long ovipositors. So, it’s expected that the only adults that will emerge from a gall attacked by parasitoids will be the parasitoids themselves.

Nowadays, there exist programs for managing gall wasps’ pests which contemplate the use of parasitoids, such as Torymus sinensis to fight against the chestnut gall wasp.

Secondary entomofauna

This category includes a wide variety of different arthropods that develop inside galls at the late stages of its lifespan, acting as secondary successors: beetles, butterflies, flies, thrips, etc. These organisms usually develop once all gall wasps have emerged from galls.

.              .              .

Sometimes, nature can be more complex than we could imagine, and the case of galls is only an example. From now on, when you go out for a walk, remember that even in the tiniest spaces, there exist very complex and developed systems plenty of rich and diverse relations.

REFERENCES

Most of the information has been extracted from my Master’s degree final project (University of Barcelona, 2015-2016), titled “Separation and identification of inquilines from the genus Synergus (Fam. Cynipidae, Hymenoptera) from galls developed on Mexican species of Quercus”.

Some of the most remarkable studies consulted were the ones that follow:

• Ashmead, W. H. (1899). The largest oak-gall in the world and its parasites. Entomological News, 10: 193-196.
• Askew, R. R. (1984). The Biology of Gall Wasps, en: Biology of gall insects (ed. T.N. Ananthakrishnan). Edward Arnold, London, pp. 223–271.
• Bozsó, M., Penzes, Z., Bihari, P., Schwéger, S., Tang, C. T., Yang, M. M., Pujade-Villar, J. & Melika, G. (2014). Molecular phylogeny of the inquiline cynipid wasp genus’ Saphonecrus’ Dalla Torre and Kieffer, 1910 (Hymenoptera: Cynipidae: Synergini). Plant Protection Quarterly, 29(1): 26.
• Nieves-Aldrey, J. L. (1998). Insectos que inducen la formación de agallas en las plantas: una fascinante interacción ecológica y evolutiva. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 23: 3-12.
• Nieves-Aldrey, J. L. (2001). Hymenoptera, Cynipidae, en: Fauna Ibérica, Vol. 16 (ed. M. A. Ramos). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid, pp. 1–636.
• Pujade-Villar, J., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. & Chagoyán-García, C. (2009). Status of the knowledge of the Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) in Mexico: perspectives for future studies. Neotropical entomology, 38(6): 809-821.
• Ronquist, F. (1994). Evolution of parasitism among closely related species: phylogenetic relationships and the origin of inquilinism in gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae). Evolution, 48(2): 241-266.
• Shorthouse, J. D., & Rohfritsch, O. (1992). Biology of insect-induced galls. Oxford University Press, New York, Oxford, 285 pp.

Main image property of Beentree (Wikimedia Commons).

Las avispas de las agallas: una red trófica en miniatura

Acostumbrados a las relaciones entre grandes organismos, a veces nos olvidamos de la existencia de pequeños sistemas con relaciones tróficas tan o más complejas que las que se dan entre mamíferos, reptiles o aves. Este es el caso de los cinípidos o avispas de las agallas, unos microhimenópteros capaces de inducir una gran variedad de tumoraciones (agallas) en diferentes grupos de plantas, pero los cuales apenas alcanzan el tamaño de la cabeza de un alfiler. Si bien seguramente hayas oído hablar de ellas, la gente normalmente desconoce que, dentro de estas deformaciones, se desencadena una lucha frenética por la supervivencia entre muchos insectos.

¿Quieres conocer un poco mejor el mundo que se esconde dentro de las agallas de los cinípidos? ¡Sigue leyendo!

¿Qué son las avispas de las agallas?

Los cinípidos o avispas de las agallas (familia Cyinipidae, orden Hymenoptera) son una familia de microavispas parásitas de plantas que apenas alcanzan unos pocos milímetros de longitud. Pertenecen al grupo Parasitica, por lo que las hembras no presentan el ovopositor (órgano para depositar los huevos) transformado en un aguijón, como ocurre en muchas otras avispas. En este caso, este órgano conserva su función original, exclusivamente reproductiva.

Hembra de Periclistus brandtii y detalle del ovopositor (Foto extraída del Catàleg de microhimenòpters de Ponent).

En los cinípidos, el ovopositor sirve para inocular los huevos en el interior del tejido vegetal de las plantas que parasitan (mayoritariamente árboles pertenecientes al género Quercus, como los robles).

Los cinípidos son avispas fitófagas, esto es, se alimentan exclusivamente de tejido vegetal. Este hecho las distancia bastante de otros grupos de avispas, la mayoría carnívoras o parasitoides de otros insectos.

Pero lo que más las caracteriza es, sin duda, su capacidad para inducir la formación de agallas en diferentes grupos de plantas.

Las agallas

¿Qué son?

De la misma manera que las aves construyen nidos o los castores, diques, algunos cinípidos “construyen” agallas, unas malformaciones del tejido vegetal. La formación de las agallas, sin embargo, no es un proceso que lleven a cabo activamente, sino que su desarrollo viene inducido por la actividad de la propia avispa y de su interacción con el tejido vegetal.

A pesar de que existen más artrópodos capaces de inducir la formación de agallas (por ej. moscas), los cinípidos son los que producen las tipologías más complejas, llamativas y evolucionadas conocidas, además de ser las más abundantes, sobre todo en robles (Quercus sp.).

Existe una gran diversidad de morfologías de agallas: 1, 2 y 3 – agallas de cinípidos en Quercus (Fotos de Irene Lobato); 4- Agalla del cinípido Neuroterus numismalis en Quercus (Foto de dominio público); 5 – agalla del cinípido Diplopedis rosae sobre una rosácea (Foto de Lairich Rig, CC); 6 – agallas del cinípido Andricus quercuscalicis en Quercus robur (Foto de Peter O’Connor en Flickr, CC).

Además, el grado de especificidad entre las plantas y los cinípidos suele ser muy elevado, por lo que cada especie o género suele inducir una tipología de agalla concreta. Debido a esta gran especificidad, y de la misma forma que los nidos en las aves, las agallas se consideran un fenotipo extendido de estos organismos (esto es, un carácter propio de un organismo que se expresa fuera de él, es característico del mismo y permite su identificación).

¿Cómo se forman y cuál es su función?

Las agallas son el resultado de la deformación y engrosamiento total o parcial de prácticamente cualquier órgano vegetal: hojas, nervios foliares, tallo, frutos, etc.

Por lo general, la formación de agallas no tiene por qué afectar la producción y crecimiento de las plantas, salvo si su presencia es masiva y su estructura causa graves deformaciones del tejido vegetal. En estos casos, los cinípidos pueden constituir verdaderas plagas (p.ej. la avispilla de los castaños, Dryocosmus kuriphilus, procedente de Asia, en buena parte de las poblaciones de castaños de Europa).

Hembra de la avispilla del castaño (Foto de Gyorgy Csoka, CC) y su agalla, la cual deforma las hojas y causa su posterior secado (Foto de Irene Lobato).

Los mecanismos moleculares últimos que disparan la formación de las agallas son poco conocidos. Sin embargo, es sabido que este proceso empieza en el momento que las hembras adultas inoculan los huevos en el interior del tejido vegetal.

Hembra de cinípido inoculando los huevos dentro del tejido vegetal de una planta (Foto de dominio público).

A partir de este momento, la agalla crece alrededor de los huevos, quedando éstos incluidos dentro de una o diversas cámaras. En su interior, las larvas se alimentan de los tejidos vegetales nutricios de la agalla al amparo de las inclemencias ambientales; se cree que el propio rascado de las larvas para alimentarse potenciaría el crecimiento de la agalla.

Cámaras larvales y larvas de la avispilla de los castaños (Dryocosmus kuriphilus), izquierda (Foto de Irene Lobato); interior de una agalla con una sola cámara larval en Quercus, derecha (Foto de chickeninthewoods, CC).

Una vez formados, los adultos se abren paso a través de la gruesa pared de la agalla para alcanzar su superficie y salir al exterior, proceso en el que invierten mucho tiempo y energía. Por lo general, los adultos no se alimentan y dedican su corta vida a la reproducción.

Agalla con agujeros de emergencia de los adultos (Foto de Irene Lobato).

Una compleja red trófica en miniatura

Es habitual que, del interior de las agallas, emerjan individuos de diferentes grupos de artrópodos, además de los adultos de los cinípidos que las han inducido: algunos se alimentan de los tejidos nutricios de la agalla para completar su desarrollo, otros parasitan las larvas de diferentes cinípidos, causando su muerte, y algunos se desarrollan únicamente al final de la vida útil de la agalla.

Así pues, el interior de las agallas es el escenario de una red trófica en miniatura y el de una lucha por la supervivencia entre diferentes artrópodos:

Cinípidos inductores

Grupos de cinípidos que inducen la formación de la agalla de novo. Suelen tener un cuerpo más robusto, la celda radial de las alas anteriores siempre abierta en su margen superior y una diferenciación clara de los segmentos del abdomen (caracteres típicos de la tribu Cynipini, una de las más abundantes).

Hembra adulta de Andricus kollari: 1 – detalle de la celda radial abierta en su margen superior; 2 – abdomen claramente segmentado (Foto original de TristramBrelstaff, CC).

Cinípidos inquilinos

Algunos grupos de cinípidos han perdido la capacidad para inducir la formación de agallas. Éstos reciben el nombre de inquilinos, y sus larvas se desarrollan en el interior de agallas de otros cinípidos aprovechándose de sus tejidos nutricios. Para ello, las hembras de estos organismos inoculan los huevos en el interior de agallas en formación. Sin embargo, a pesar de no poder inducirlas, sí pueden modificarlas debido a su actividad.

Hembra adulta del inquilino mexicano Synergus equihuai, descubierta por Irene Lobato y Juli Pujade durante la elaboración del trabajo de final de máster de la primera: 1 – celda radial cerrada (puede ser abierta en inquilinos); 2 – gran placa que cubre el resto de segmentos abdominales (Foto realizada por Marcos Roca-Cusachs).

La relación entre cinípidos inquilinos e inductores es una forma de cleptoparasitismo conocida como agastoparasitismo, pues la larva del inquilino “roba” el tejido nutricio de la agalla dentro de la cual se desarrolla. Se trata de una relación obligada, pues los inquilinos necesitan de las agallas para poder completar su ciclo de vida.

Generalmente, esta relación no afecta negativa ni positivamente a los inductores, salvo cuando las cámaras donde se desarrollan las larvas de ambos grupos quedan situadas muy cerca en el espacio. En este caso, el rápido desarrollo de los inquilinos y la competencia por el alimento puede acabar con la vida de los inductores, caso en el que sólo emergen los adultos de los inquilinos (inquilinos letales).

Parasitoides

Se trata de uno de los grupos de artrópodos más importantes que se desarrollan dentro de las agallas. La mayoría pertenece a la familia Chalcidoidea (orden Hymenoptera), formada en su totalidad por avispas parasitoides de diferentes artrópodos.

Hembra de Torymus aceris (Foto del Natural History Museum_ Hymenoptera Section en Flickr, CC).

Los parasitoides inoculan los huevos en el interior del cuerpo de las larvas de diferentes cinípidos mediante sus largos ovopositores mientras éstos se encuentran dentro de las agallas. Así pues, es de esperar que, del interior de las agallas con cinípidos parasitados, acaben emergiendo, mayoritariamente, los adultos de las avispas parasitoides.

Actualmente, existen programas de liberación de parasitoides para controlar algunas plagas causadas por cinípidos (p.ej. Torymus sinensis, un parasitoide procedente de Asia, para combatir a la avispilla de los castaños en España).

Entomofauna secundaria

Esta categoría incluye una gran diversidad de artrópodos que viven dentro de las agallas como sucesores secundarios: coleópteros, lepidópteros, dípteros, tisanópteros (trips), etc. Éstos generalmente se desarrollan una vez ya han emergido los cinípidos y actúan como inquilinos secundarios.

.              .              .

 

La naturaleza es, en ocasiones, más compleja de lo que alcanzamos a percibir, y el caso del micromundo de las agallas sólo es un ejemplo de tantos. Así pues, cuando vayas de nuevo por el campo o la montaña, recuerda que, incluso en los elementos o espacios más pequeños, existen sistemas altamente desarrollados con relaciones muy ricas y diversas.

REFERENCIAS

La mayor parte de la información ha sido extraída de mi trabajo de final de Máster realizado en la Universidad de Barcelona durante el curso 2015-2016 y titulado “Separación e identificación de inquilinos del género Synergus (Fam. Cynipidae, Hymenoptera) de agallas de Quercus de México”.

Algunos de los estudios más relevantes consultados durante su elaboración fueron:

• Ashmead, W. H. (1899). The largest oak-gall in the world and its parasites. Entomological News, 10: 193-196.
• Askew, R. R. (1984). The Biology of Gall Wasps, en: Biology of gall insects (ed. T.N. Ananthakrishnan). Edward Arnold, London, pp. 223–271.
• Bozsó, M., Penzes, Z., Bihari, P., Schwéger, S., Tang, C. T., Yang, M. M., Pujade-Villar, J. & Melika, G. (2014). Molecular phylogeny of the inquiline cynipid wasp genus’ Saphonecrus’ Dalla Torre and Kieffer, 1910 (Hymenoptera: Cynipidae: Synergini). Plant Protection Quarterly, 29(1): 26.
• Nieves-Aldrey, J. L. (1998). Insectos que inducen la formación de agallas en las plantas: una fascinante interacción ecológica y evolutiva. Boletín de la Sociedad Entomológica Aragonesa, 23: 3-12.
• Nieves-Aldrey, J. L. (2001). Hymenoptera, Cynipidae, en: Fauna Ibérica, Vol. 16 (ed. M. A. Ramos). Museo Nacional de Ciencias Naturales, CSIC, Madrid, pp. 1–636.
• Pujade-Villar, J., Equihua-Martínez, A., Estrada-Venegas, E. G. & Chagoyán-García, C. (2009). Status of the knowledge of the Cynipini (Hymenoptera: Cynipidae) in Mexico: perspectives for future studies. Neotropical entomology, 38(6): 809-821.
• Ronquist, F. (1994). Evolution of parasitism among closely related species: phylogenetic relationships and the origin of inquilinism in gall wasps (Hymenoptera, Cynipidae). Evolution, 48(2): 241-266.
• Shorthouse, J. D., & Rohfritsch, O. (1992). Biology of insect-induced galls. Oxford University Press, New York, Oxford, 285 pp.

Imagen de portada propiedad de Beentree (Wikimedia Commons).