Simbiosi entre insectes i microorganismes: els endosimbionts

Les relacions simbiòtiques són un motor important per a la diversificació i evolució dels organismes. Als insectes, les relacions que estableixen amb microorganismes endosimbionts (és a dir, que resideixen a l’interior del seu cos) els han dotat d’un gran nombre d’adaptacions sorprenents.

La importància de la relació entre insectes i els seus endosimbionts

Gran part de l’èxit evolutiu i adaptatiu dels insectes ve donat per la seva capacitat per relacionar-se amb altres organismes i, especialment, amb microorganismes ubicats dins del seu cos: els endosimbionts.

Fins fa alguns anys, es considerava que la major contribució dels microorganismes endosimbionts a la fisiologia dels insectes era el seu paper en l’alimentació, fet que explicaria la seva gran diversitat de dietes. Tanmateix, s’ha demostrat que els endosimbionts afecten molts més aspectes de la seva fisiologia.

Tipus d’endosimbiosi

Els microorganismes endosimbionts poden trobar-se dins del tracte digestiu, als espais entre les cèl·lules i dins d’elles.

Com a norma general, com més internament es troba l’endosimbiont, més estreta és la seva relació amb l’insecte. A continuació, analitzarem els quatre tipus més habituals d’endosimbiosi en insectes, començant per la més externa i menys estreta.

Microorganismes del tracte digestiu

La microbiota del tracte digestiu dels insectes es compon tant de procariotes (unicel·lulars, sense nucli, com bacteris i arquees) com d’eucariotes (uni o pluricel·lulars, amb nucli, com els protozous), i és exclusiva de l’intestí.

Generalment, se situen fora de les cèl·lules a la part posterior de l’intestí, movent-se lliurement dins la seva llum o adherits a les seves parets. En molts insectes fitòfags, com tèrmits i paneroles, aquesta part posterior de l’intestí forma una càmera sense oxigen (anaeròbica) on té lloc la fermentació de la cel·lulosa i altres sucres complexos.

Sistema digestiu d’un tèrmit de casta obrera; la part verda correspon a la part posterior sense oxigen. Figura procedent de l’article: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En els tèrmits, aquesta càmera conté procariotes anaeròbics facultatius (poden desenvolupar-se amb o sense oxigen) o obligats (només es desenvolupen en absència d’oxigen), com espiroquetes i metanògens, que participen en la digestió; a més a més, en certes termites obreres, aquesta càmera també conté protozous que participen en la digestió de la cel·lulosa de la fusta (heu vist mai un moble foradat per tèrmits?).

A diferència d’altres endosimbionts, els microorganismes del tracte digestiu es transmeten horitzontalment entre organismes; és a dir, els insectes no neixen amb ells, sinó que han d’adquirir-los al llarg de la seva vida. En el cas dels tèrmits, la seva adquisició té lloc mitjançant un procés conegut com a trofolàxia: les obreres, que són les úniques que s’alimenten per si mateixes, digereixen i transfereixen l’aliment (i els seus microorganismes) a la resta de membres de la colònia mitjançant el contacte dels seus aparells bucals.

Trofolàxia en tèrmits. Imatge de Shutterstock.

A més a més, els microorganismes són eliminats durant la muda, de manera que la trofolàxia els permet recuperar-los.

Endoparàsits

Els paràsits que viuen dins d’un organisme es coneixen com endoparàsits i, igual que els microorganismes intestinals, es transmeten horitzontalment d’uns insectes als altres.

Hi ha moltes més relacions entre insectes i endoparàsits pluricel·lulars que amb microorganismes, essent els pluricel·lulars més nocius en termes generals; és el cas dels parasitoids (dels quals ja vam parlar en aquesta entrada) i els nematodes (capaços de transmetre bacteris mortals per l’insecte).

La relació endoparasítica més rellevant entre insectes i microorganismes, i l’única que tractem aquí, són els vectors: l’insecte (o vector) actua de contenidor i transport provisional del paràsit fins el moment que aquest arriba al seu hoste definitiu. Els paràsits transportats solen ser protozous nocius per a vertebrats, com Trypanosoma (malaltia de Chagas), Leishmania (leismaniosi) o Plasmodium (malària). En general, l’insecte no pateix cap dany, així que en realitat seria més convenient parlar de comensalisme i no de parasitisme.

El mosquit Anopheles és vector del protozou causant de la malària, Plasmodium. Imatge de domini públic.

Simbiosi extracel·lular i intracel·lular

A diferència dels microorganismes intestinals, els endosimbionts extra i intracel·lulars es transmeten verticalment generació rere generació; és a dir, l’insecte neix amb ells, els “hereta”. Es tracta de relacions molt més estretes.

• Endosimbionts extracel·lulars

Els microorganismes extracel·lulars poden ser tant procariotes com eucariotes i trobar-se en diferents parts del cos de l’insecte (fins i tot a l’intestí juntament amb els microorganismes intestinals). En qualsevol cas, mai penetren dins les cèl·lules. Això no treu que algunes espècies puguin trobar-se tant fora com dins de les cèl·lules.

Atès que molts microorganismes extracel·lulars poden ser alhora intracel·lulars, es considera que podrien trobar-se, a nivell evolutiu, en una transició entre els microorganismes intestinals i els endosimbionts intracel·lulars.

Un cas interessant d’endosimbiosi extracel·lular té lloc en algunes espècies de pugons de la tribu Cerataphidini. En general, els pugons o àfids presenten un bacteri endosimbiont intracel·lular (Buchnera), però en aquestes espècies aquest bacteri és substituït per un fong unicel·lular similar als llevats que viu fora de les cèl·lules (YLS, de l’anglès “yeast-like symbiont” ), el qual se situa tant en les cavitats entre els òrgans (hemocel) per on circula l’hemolimfa com en diferents cossos grassos. Igual que Buchnera a la resta de pugons, els YLS tindrien un paper clau en la dieta de l’insecte en participar en la producció de certs nutrients essencials.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Es creu que aquests microorganismes similars a llevats o YLS haurien evolucionat a partir d’un fong entomopatogen (és a dir, nociu pels insectes) el llinatge del qual hauria donat lloc, posteriorment, a organismes endosimbionts beneficiosos.

• Endosimbionts intracel·lulars

Es considera que almenys un 70% d’insectes presenta microorganismes endosimbionts dins les seves cèl·lules. Hi ha dos tipus d’endosimbionts intracel·lulars:

Endosimbionts dins de micetòcits o cossos de Blochmann

Els bacteriòcits o micetòcits són un tipus especialitzat de cèl·lules adiposes que es troben en alguns grups d’insectes i que contenen microorganismes endosimbionts. Aquestes cèl·lules són transmeses a la descendència i usualment s’agrupen en forma d’òrgans coneguts com micetomes o bacteriomes.

Els cossos de Blochman, o el que és el mateix, els endosimbionts que es troben dins dels micetòcits, són propis de tres grups d’insectes: Blattaria (paneroles), diferents grups d’heteròpters dins de l’antic grup dels Homoptera (cícades, psílids, àfids, etc.) i Curculionidae (escarabats curculiònids). La relació d’aquests endosimbionts amb les cèl·lules sol ser tan estreta que podrien confondre’s amb orgànuls cel·lulars (més o menys com el que ocorre amb mitocondris i cloroplasts).

Buchnera aphidicola dins d’un micetòcit o bacteriòcit del pugó Acyrthosiphon pisum. L’element central és el nucli del bacteriòcit. Les cèl·lules de Buchnera són rodones i estan empaquetades dins del citoplasma del bacteriòcit. Imatge de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El cas més estudiat és el de Buchnera en els pugons o àfids. Aquest bacteri intracel·lular recicla l’àcid úric i altres restes nitrogenades del pugó per produir l’aminoàcid glutamina, el qual empra com a base per produir altres aminoàcids essencials necessaris pel creixement de l’insecte. Es creu que també produiria la vitamina B2 (riboflavina). Això explicaria el gran èxit evolutiu dels pugons i la seva elevada taxa de reproducció tot i tenir una dieta rica en carbohidrats (procedent de la saba de les plantes) però molt pobre en compostos nitrogenats.

S’ha comprovat que quan hi ha escassetat de nutrients, el nombre de Buchnera disminueix, fet que suggereix que els pugons s’alimenten d’ells en situacions límit. Així doncs, la relació és molt més beneficiosa pel pugó que per l’endosimbiont.

Endosimbionts inquilins

En aquest cas, la relació entre microorganismes inquilins i insectes no és beneficiosa per a tots dos organismes (mutualista), doncs l’inquilí altera l’insecte per sortir-ne beneficiat.

Els endosimbionts inquilins afecten la proporció de mascles i femelles, així com la seva capacitat reproductiva. Molts dels microorganismes inquilins que viuen dins el citoplasma de les cèl·lules es transmeten a la següent generació a través dels òvuls, motiu pel qual necessiten que hi hagi una major proporció de femelles d’insectes per assegurar la seva perpetuïtat. Per tal d’alterar aquesta proporció, recorren a diferents mètodes: mort dels mascles, inducció de la partenogènesi, feminització o incompatibilitat citoplasmàtica. Per aconseguir-ho, solen induir canvis a nivell genètic.

Un dels inquilins més estudiats és Wolbachia, un bacteri intracel·lular capaç de causar un biaix en la proporció de sexes mitjançant gairebé totes les vies abans esmentades.

Fenotips derivats d’insectes infectats per Wolbachia. Figura procedent de l’article: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

Coneixes més relacions entre microorganismes i insectes? Deixa’ns les teves aportacions als comentaris.

Referències

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imatge de portada és un muntatge realitzat per l’autora d’aquest article a partir de dues imatges: 1) vector de bacteri (per Flaticon de www.flaticon.com) i 2) vector de tèrmit (extret de www.allstatepest.com.au).

Simbiosis entre insectos y microorganismos: los endosimbiontes

Las relaciones simbióticas son un importante motor para la diversificación y la evolución de los organismos. En los insectos, las relaciones con microorganismos endosimbiontes (es decir, que residen en el interior de su cuerpo) les han dotado de un gran número de adaptaciones sorprendentes.

La importancia de la relación entre insectos y sus endosimbiontes

Gran parte del éxito evolutivo y adaptativo de los insectos viene dado por su capacidad para relacionarse con otros organismos y, especialmente, con microorganismos que se ubican en el interior de su cuerpo: los endosimbiontes.

Hasta hace algunos años, se consideraba que la mayor contribución de los microorganismos endosimbiontes a la fisiología de los insectos era su papel en la alimentación, hecho que explicaría su gran diversidad de dietas. Sin embargo, se ha demostrado que los endosimbiontes afectan muchos más aspectos de su fisiología.

Tipos de endosimbiosis

Los microorganismos endosimbiontes pueden encontrarse en el tracto digestivo, en los espacios entre las células y dentro de ellas.

Como norma general, cuanto más internamente se halla el endosimbionte, más estrecha es su relación con el insecto. A continuación, vamos a analizar los cuatro tipos más habituales de endosimbiosis en insectos, empezando por la más externa y menos estrecha.

Microorganismos del tracto digestivo

La microbiota del tracto digestivo de los insectos se compone tanto de procariotas (unicelulares, sin núcleo, como bacterias y arqueas) como de eucariotas (uni o pluricelulares, con núcleo, como los protozoos), y es exclusiva del intestino.

Por lo general, se ubican fuera de las células en la parte posterior del intestino, moviéndose libremente en su luz o adheridos a sus paredes. En muchos insectos fitófagos, como termitas y cucarachas, esta parte posterior del intestino forma una cámara sin oxígeno (anaeróbica) donde tiene lugar la fermentación de la celulosa y otros azúcares complejos.

Sistema digestivo de una termita obrera; la parte coloreada en verde corresponde a la parte posterior sin oxígeno. Figura procedente del artículo: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En las termitas, esta cámara contiene procariotas anaeróbicos facultativos (pueden desarrollarse con o sin oxígeno) u obligados (sólo se desarrollan en ausencia de oxígeno), como espiroquetas y metanógenos, que participan en la digestión; además, en ciertas termitas obreras, esta cámara también contiene protozoos que participan en la digestión de la celulosa de la madera (¿habéis visto alguna vez un mueble agujereado por termitas?).

A diferencia de otros endosimbiontes, los microorganismos del tracto digestivo se transmiten horizontalmente entre organismos; es decir, los insectos no nacen con ellos, sino que deben adquirirlos a lo largo de su vida. En el caso de las termitas, su adquisición tiene lugar mediante un proceso conocido como trofolaxia: las obreras, que son las únicas que se alimentan por sí mismas, digieren y transfieren el alimento (y sus microorganismos) al resto de miembros de la colonia mediante el contacto de sus aparatos bucales.

Trofolaxia en termitas. Imagen de Shutterstock.

Además, se sabe que los microorganismos son eliminados durante la muda, por lo que la trofolaxia les permite recuperarlos.

Endoparásitos

Los parásitos que viven dentro de un organismo se conocen como endoparásitos, e igual que los microorganismos intestinales, se transmiten horizontalmente de unos insectos a otros.

Existen muchas más relaciones entre insectos y endoparásitos pluricelulares que con microorganismos, siendo los pluricelulares más dañinos en términos generales; es el caso de los parasitoides (de los cuales ya hablamos en esta entrada) y los nematodos (capaces de transmitir bacterias mortales para el insecto).

El tipo de relación endoparasítica más relevante entre insectos y microorganismos, y la única que tratamos aquí, son los vectores: el insecto (o vector) actúa de contenedor y transporte provisional del parásito hasta el momento que éste alcanza su hospedador definitivo. Los parásitos transportados suelen ser protozoos dañinos para vertebrados, como Trypanosoma (enfermedad de Chagas), Leishmania (leismaniosis) o Plasmodium (malaria). Por lo general, el insecto no sufre daño alguno, así que en realidad sería más conveniente hablar de comensalismo y no de parasitismo.

El mosquito Anopheles es vector del protozoo causante de la malaria, Plasmodium. Imagen de dominio público.

Simbiosis extracelular e intracelular

A diferencia de los microorganismos intestinales, los endosimbiontes extra e intracelulares se transmiten verticalmente generación tras generación; es decir, el insecto nace con ellos, los “hereda”. Se trata de relaciones mucho más estrechas.

• Endosimbiontes extracelulares

Los microorganismos extracelulares pueden ser tanto procariotas como eucariotas y encontrarse en diferentes partes del cuerpo del insecto (incluso en el intestino junto con los microorganismos intestinales). En cualquier caso, nunca penetran en las células. Esto no quita que algunas especies puedan encontrarse tanto fuera como dentro de las células.

Dado que muchos microorganismos extracelulares pueden ser a la vez intracelulares, se considera que podrían encontrarse, a nivel evolutivo, en una transición entre los microorganismos intestinales y los endosimbiontes intracelulares.

Un caso interesante de endosimbiosis extracelular tiene lugar en algunas especies de pulgones de la tribu Cerataphidini. Por lo general, los pulgones o áfidos presentan una bacteria endosimbionte intracelular (Buchnera), pero en estas especies dicha bacteria es substituida por un hongo unicelular similar a las levaduras que vive fuera de las células (YLS, del inglés “yeast-like symbiont”), la cual se ubica tanto en las cavidades entre los órganos (hemocele) por donde circula la hemolinfa como en distintos cuerpos grasos. Igual que Buchnera en el resto de pulgones, los YLS tendrían un papel clave en la dieta del insecto al participar en la producción de ciertos nutrientes esenciales.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Se cree que estos microorganismos similares a levaduras o YLS habrían evolucionado a partir de un hongo entomopatógeno (es decir, dañino para los insectos) cuyo linaje habría derivado, posteriormente, en organismos endosimbiontes beneficiosos.

• Endosimbiontes intracelulares

Se considera que al menos un 70% de insectos presenta microrganismos endosimbiontes dentro de sus células. Existen dos tipos de endosimbiontes intracelulares:

Endosimbiontes dentro de micetocitos o cuerpos de Blochmann

Los bacteriocitos o micetocitos son un tipo especializado de células adiposas que se encuentran en algunos grupos de insectos y que contienen microorganismos endosimbiontes. Estas células son transmitidas a la descendencia y usualmente se agrupan en forma de órganos conocidos como micetomas o bacteriomas.

Los cuerpos de Blochman, o lo que es lo mismo, los endosimbiontes que se encuentran dentro de los micetocitos, son propios de tres grupos de insectos: Blattaria (cucarachas), diferentes grupos de heterópteros dentro del antiguo grupo de los Homoptera (cícadas, psílidos, áfidos, etc.) y Curculionidae (escarabajos curculiónidos). La relación de estos endosimbiontes con las células suele ser tan estrecha que podrían confundirse con orgánulos celulares (algo así como lo que ocurre con las mitocondrias y los cloroplastos).

Buchnera aphidicola dentro de un micetocito o bacteriocito del pulgón Acyrthosiphon pisum. El elemento central es el núcleo del bacteriocito. Las células de Buchnera son redondas y están empaquetadas dentro del citoplasma del bacteriocito. Imagen de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El caso más estudiado es el de Buchnera en los pulgones o áfidos. Esta bacteria intracelular recicla el ácido úrico y otros desechos nitrogenados del pulgón para producir el aminoácido glutamina, el cual usa como base para producir otros aminoácidos esenciales necesarios para el crecimiento del insecto. Se cree que también produciría la vitamina B2 (riboflavina). Esto explicaría el gran éxito evolutivo de los pulgones y su elevada tasa de reproducción a pesar de tener una dieta rica en carbohidratos (procedente de la sabia de las plantas) y tan pobre en compuestos nitrogenados.

Se ha comprobado que en escasead de nutrientes, el número de Buchnera disminuye, lo que sugiere que los pulgones se alimentan de ellos en situaciones límite. Así pues, la relación es mucho más beneficiosa para el pulgón que para el endosimbionte.

Endosimbiontes inquilinos

En este caso, la relación entre microorganismos inquilinos e insectos no es beneficiosa para ambos (mutualista), ya que el inquilino altera al insecto para salir beneficiado.

Los endosimbiontes inquilinos suelen afectar a la proporción de machos y hembras y a su capacidad reproductiva. Muchos microorganismos inquilinos que viven dentro del citoplasma de las células se transmiten a la siguiente generación a través de los óvulos, por lo que necesitan que haya una mayor proporción de hembras de insectos para asegurar su perpetuidad. Para alterar dicha proporción, recurren a diferentes métodos: muerte de los machos, inducción de la partenogénesis, feminización o incompatibilidad citoplasmática, para lo cual suelen inducir cambios a nivel genético. Uno de los inquilinos más estudiados es Wolbachia, una bacteria intracelular capaz de causar un sesgo en la proporción de sexos mediante casi todas las vías antes mencionadas.

Fenotipos derivados de insectos infectados por Wolbachia. Figura procedente del artículo: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

¿Conoces más relaciones entre microorganismos e insectos? Deja tu aportación en los comentarios.

Referencias

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imagen de portada es un montaje realizado por la autora de este artículo a partir de dos imágenes: 1) vector de bacteria (por Flaticon de www.flaticon.com) y 2) vector de termita (extraído de www.allstatepest.com.au).