Simbiosi entre insectes i microorganismes: els endosimbionts

Les relacions simbiòtiques són un motor important per a la diversificació i evolució dels organismes. Als insectes, les relacions que estableixen amb microorganismes endosimbionts (és a dir, que resideixen a l’interior del seu cos) els han dotat d’un gran nombre d’adaptacions sorprenents.

La importància de la relació entre insectes i els seus endosimbionts

Gran part de l’èxit evolutiu i adaptatiu dels insectes ve donat per la seva capacitat per relacionar-se amb altres organismes i, especialment, amb microorganismes ubicats dins del seu cos: els endosimbionts.

Fins fa alguns anys, es considerava que la major contribució dels microorganismes endosimbionts a la fisiologia dels insectes era el seu paper en l’alimentació, fet que explicaria la seva gran diversitat de dietes. Tanmateix, s’ha demostrat que els endosimbionts afecten molts més aspectes de la seva fisiologia.

Tipus d’endosimbiosi

Els microorganismes endosimbionts poden trobar-se dins del tracte digestiu, als espais entre les cèl·lules i dins d’elles.

Com a norma general, com més internament es troba l’endosimbiont, més estreta és la seva relació amb l’insecte. A continuació, analitzarem els quatre tipus més habituals d’endosimbiosi en insectes, començant per la més externa i menys estreta.

Microorganismes del tracte digestiu

La microbiota del tracte digestiu dels insectes es compon tant de procariotes (unicel·lulars, sense nucli, com bacteris i arquees) com d’eucariotes (uni o pluricel·lulars, amb nucli, com els protozous), i és exclusiva de l’intestí.

Generalment, se situen fora de les cèl·lules a la part posterior de l’intestí, movent-se lliurement dins la seva llum o adherits a les seves parets. En molts insectes fitòfags, com tèrmits i paneroles, aquesta part posterior de l’intestí forma una càmera sense oxigen (anaeròbica) on té lloc la fermentació de la cel·lulosa i altres sucres complexos.

Sistema digestiu d’un tèrmit de casta obrera; la part verda correspon a la part posterior sense oxigen. Figura procedent de l’article: Brune, A. (2014). Symbiotic digestion of lignocellulose in termite guts. Nature Reviews Microbiology, 12(3), 168-180.

En els tèrmits, aquesta càmera conté procariotes anaeròbics facultatius (poden desenvolupar-se amb o sense oxigen) o obligats (només es desenvolupen en absència d’oxigen), com espiroquetes i metanògens, que participen en la digestió; a més a més, en certes termites obreres, aquesta càmera també conté protozous que participen en la digestió de la cel·lulosa de la fusta (heu vist mai un moble foradat per tèrmits?).

A diferència d’altres endosimbionts, els microorganismes del tracte digestiu es transmeten horitzontalment entre organismes; és a dir, els insectes no neixen amb ells, sinó que han d’adquirir-los al llarg de la seva vida. En el cas dels tèrmits, la seva adquisició té lloc mitjançant un procés conegut com a trofolàxia: les obreres, que són les úniques que s’alimenten per si mateixes, digereixen i transfereixen l’aliment (i els seus microorganismes) a la resta de membres de la colònia mitjançant el contacte dels seus aparells bucals.

Trofolàxia en tèrmits. Imatge de Shutterstock.

A més a més, els microorganismes són eliminats durant la muda, de manera que la trofolàxia els permet recuperar-los.

Endoparàsits

Els paràsits que viuen dins d’un organisme es coneixen com endoparàsits i, igual que els microorganismes intestinals, es transmeten horitzontalment d’uns insectes als altres.

Hi ha moltes més relacions entre insectes i endoparàsits pluricel·lulars que amb microorganismes, essent els pluricel·lulars més nocius en termes generals; és el cas dels parasitoids (dels quals ja vam parlar en aquesta entrada) i els nematodes (capaços de transmetre bacteris mortals per l’insecte).

La relació endoparasítica més rellevant entre insectes i microorganismes, i l’única que tractem aquí, són els vectors: l’insecte (o vector) actua de contenidor i transport provisional del paràsit fins el moment que aquest arriba al seu hoste definitiu. Els paràsits transportats solen ser protozous nocius per a vertebrats, com Trypanosoma (malaltia de Chagas), Leishmania (leismaniosi) o Plasmodium (malària). En general, l’insecte no pateix cap dany, així que en realitat seria més convenient parlar de comensalisme i no de parasitisme.

El mosquit Anopheles és vector del protozou causant de la malària, Plasmodium. Imatge de domini públic.

Simbiosi extracel·lular i intracel·lular

A diferència dels microorganismes intestinals, els endosimbionts extra i intracel·lulars es transmeten verticalment generació rere generació; és a dir, l’insecte neix amb ells, els “hereta”. Es tracta de relacions molt més estretes.

• Endosimbionts extracel·lulars

Els microorganismes extracel·lulars poden ser tant procariotes com eucariotes i trobar-se en diferents parts del cos de l’insecte (fins i tot a l’intestí juntament amb els microorganismes intestinals). En qualsevol cas, mai penetren dins les cèl·lules. Això no treu que algunes espècies puguin trobar-se tant fora com dins de les cèl·lules.

Atès que molts microorganismes extracel·lulars poden ser alhora intracel·lulars, es considera que podrien trobar-se, a nivell evolutiu, en una transició entre els microorganismes intestinals i els endosimbionts intracel·lulars.

Un cas interessant d’endosimbiosi extracel·lular té lloc en algunes espècies de pugons de la tribu Cerataphidini. En general, els pugons o àfids presenten un bacteri endosimbiont intracel·lular (Buchnera), però en aquestes espècies aquest bacteri és substituït per un fong unicel·lular similar als llevats que viu fora de les cèl·lules (YLS, de l’anglès “yeast-like symbiont” ), el qual se situa tant en les cavitats entre els òrgans (hemocel) per on circula l’hemolimfa com en diferents cossos grassos. Igual que Buchnera a la resta de pugons, els YLS tindrien un paper clau en la dieta de l’insecte en participar en la producció de certs nutrients essencials.

Ceratovacuna nekoashi (Cerataphidini). Link (CC 2.5)

Es creu que aquests microorganismes similars a llevats o YLS haurien evolucionat a partir d’un fong entomopatogen (és a dir, nociu pels insectes) el llinatge del qual hauria donat lloc, posteriorment, a organismes endosimbionts beneficiosos.

• Endosimbionts intracel·lulars

Es considera que almenys un 70% d’insectes presenta microorganismes endosimbionts dins les seves cèl·lules. Hi ha dos tipus d’endosimbionts intracel·lulars:

Endosimbionts dins de micetòcits o cossos de Blochmann

Els bacteriòcits o micetòcits són un tipus especialitzat de cèl·lules adiposes que es troben en alguns grups d’insectes i que contenen microorganismes endosimbionts. Aquestes cèl·lules són transmeses a la descendència i usualment s’agrupen en forma d’òrgans coneguts com micetomes o bacteriomes.

Els cossos de Blochman, o el que és el mateix, els endosimbionts que es troben dins dels micetòcits, són propis de tres grups d’insectes: Blattaria (paneroles), diferents grups d’heteròpters dins de l’antic grup dels Homoptera (cícades, psílids, àfids, etc.) i Curculionidae (escarabats curculiònids). La relació d’aquests endosimbionts amb les cèl·lules sol ser tan estreta que podrien confondre’s amb orgànuls cel·lulars (més o menys com el que ocorre amb mitocondris i cloroplasts).

Buchnera aphidicola dins d’un micetòcit o bacteriòcit del pugó Acyrthosiphon pisum. L’element central és el nucli del bacteriòcit. Les cèl·lules de Buchnera són rodones i estan empaquetades dins del citoplasma del bacteriòcit. Imatge de J. White y N. Moran, University of Arizona (CC 2.5).

El cas més estudiat és el de Buchnera en els pugons o àfids. Aquest bacteri intracel·lular recicla l’àcid úric i altres restes nitrogenades del pugó per produir l’aminoàcid glutamina, el qual empra com a base per produir altres aminoàcids essencials necessaris pel creixement de l’insecte. Es creu que també produiria la vitamina B2 (riboflavina). Això explicaria el gran èxit evolutiu dels pugons i la seva elevada taxa de reproducció tot i tenir una dieta rica en carbohidrats (procedent de la saba de les plantes) però molt pobre en compostos nitrogenats.

S’ha comprovat que quan hi ha escassetat de nutrients, el nombre de Buchnera disminueix, fet que suggereix que els pugons s’alimenten d’ells en situacions límit. Així doncs, la relació és molt més beneficiosa pel pugó que per l’endosimbiont.

Endosimbionts inquilins

En aquest cas, la relació entre microorganismes inquilins i insectes no és beneficiosa per a tots dos organismes (mutualista), doncs l’inquilí altera l’insecte per sortir-ne beneficiat.

Els endosimbionts inquilins afecten la proporció de mascles i femelles, així com la seva capacitat reproductiva. Molts dels microorganismes inquilins que viuen dins el citoplasma de les cèl·lules es transmeten a la següent generació a través dels òvuls, motiu pel qual necessiten que hi hagi una major proporció de femelles d’insectes per assegurar la seva perpetuïtat. Per tal d’alterar aquesta proporció, recorren a diferents mètodes: mort dels mascles, inducció de la partenogènesi, feminització o incompatibilitat citoplasmàtica. Per aconseguir-ho, solen induir canvis a nivell genètic.

Un dels inquilins més estudiats és Wolbachia, un bacteri intracel·lular capaç de causar un biaix en la proporció de sexes mitjançant gairebé totes les vies abans esmentades.

Fenotips derivats d’insectes infectats per Wolbachia. Figura procedent de l’article: Werren, J. H., Baldo, L. & Clark, M. E. 2008. Wolbachia: master manipulators of invertebrate biology. Nature Reviews Microbiology, 6(10), 741-751.

.          .          .

Coneixes més relacions entre microorganismes i insectes? Deixa’ns les teves aportacions als comentaris.

Referències

• Bourtzis K.,  Miller T. A. (2003). Insect Symbiosis. CRC Press.
• Douglas, A.E. (1998). Nutritional interactions in insect-microbial symbioses: Aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annual Review of Entomology, 43: 17–38.
• Vega F.E., Blackwell M. (2005). Insect-Fungal Associations: Ecology and Evolution. Oxford University Press, USA.

La imatge de portada és un muntatge realitzat per l’autora d’aquest article a partir de dues imatges: 1) vector de bacteri (per Flaticon de www.flaticon.com) i 2) vector de tèrmit (extret de www.allstatepest.com.au).

Que no et piquin les xinxes!

De ben segur que en sentir aquesta expressió, més d’un haurà temut patir les picades d’aquestes petits bestioles anomenades “xinxes” a l’hora d’anar al llit. Tanmateix, ni totes les xinxes piquen, ni totes s’amaguen dins els nostres llits, ni totes són tan petites com aquests companys nocturns.

Què són realment les xinxes? Totes són perjudicials? On es troben? Descobreix la seva diversitat en aquest article, i oblida’t d’una vegada per totes de la seva mala fama!

Què són?

En referir-se a les xinxes, sovint la gent no és conscient de la gran diversitat que amaguen aquests organismes, la qual va més enllà d’aquells petits insectes que ens piquen mentre dormim. Les xinxes pertanyen al subordre dels Heteroptera, un taxó de distribució cosmopolita que inclou més de 40.000 espècies a nivell mundial; de fet, constitueixen el grup d’insectes més gran amb metamorfosi senzilla. El seu fòssil més antic, Paraknightia magnífica, data del Permià superior a Austràlia (260-251 MA).

Aquest subordre es classifica dins l’ordre dels Hemiptera juntament amb altres subordres antigament agrupats en un de sol (“Homoptera”), el qual incloïa organismes tan coneguts com les cigales (Cicadidae) o els pugons (Aphididae).

Com els reconeixem?

Els heteròpters presenten un ampli ventall de formes i mides, oscil·lant entre un mil·límetre i diversos centímetres. Els membres més petits pertanyen a les famílies Anthocoridae, Microphysidae, Ceratocombidae, Dipsocoridae, Aepophilidae i Leptopodidae, molt poc visibles a ull nu. Entre els membres més grans trobem algunes espècies de la família Belostomatidae, com Lethocerus indicus amb els seus 6.5-8cm de longitud.

Tot i això, constitueixen un grup monofilètic amb, com a mínim, tres caràcters morfològics únics o sinapomorfies:

1. Peces bucals de tipus picador-xuclador, allargades en forma d’estilet.

   

   Peces bucals del depredador Arilus cristatus (Reduviidae). Imatge propietat de John Flannery en Flicker (CC 2.0).

2. Glàndules odoríferes parells.
3. Antenes amb 4 segments.

A més a més, les seves ales anteriors o hemièlitres es divideixen en dues regions fàcilment diferenciables: un basal endurida i una distal membranosa, fet que es considera un caràcter derivat. Per aquest motiu van rebre el nom d’Heteroptera (del grec “hetero”, diferent; “-pteron“, ala).

Pentatomidae. La part superior de les ales anteriors es troba endurida, mentre que la distal és membranosa. Imatge propietat de Mick Talbot en Flickr (CC 2.0).

Ecologia

Cicle de vida

Els heteròpters duen a terme una metamorfosi senzilla, de manera que juvenils i adults quasi no presenten diferències i conviuen en el mateix hàbitat. Després de sortir de l’ou, els juvenils o nimfes experimenten diverses mudes successives, augmentant la seva mida. Finalment, després d’una darrera muda coneguda com a muda imaginal, assoleixen la fase adulta o imago.

Desenvolupament dels heteròpters. Imatge propietat de Encyclopedia Britannica, Inc. (link).

Els adults es diferencien de les nimfes per presentar ales, una nova disposició de les obertures de les glàndules odoríferes, un nombre diferent de segments tarsals (potes) i antenals, ocels, ornamentació (espines i pèls glandulars), trets sexuals en els segments terminals de l’abdomen i, a vegades, en el patró de coloració, a més d’assolir una major mida i consistència del tegument o exosquelet.

Nimfa de Nezara viridula (Pentatomidae), a la qual encara li manquen les ales. Imatge propietat de S. Rae en Flickr (CC 2.0)

Comunicació i defensa

Els individus d’una mateixa espècie es comuniquen principalment mitjançant l’emissió de feromones volàtils que emeten a través de les glàndules odoríferes, gràcies a les quals poden agrupar-se (feromones d’agregació) o reunir-se per a la reproducció (feromones sexuals). També s’han citat casos d’espècies que emeten sons per estridulació, és a dir, fregant dues parts del cos entre sí com fan, per exemple, les cigales.

Els heteròpters també presenten mecanismes defensius actius i passius:

• Entre els mètodes passius es troben les característiques del propi cos (per exemple, estructures llises, arrodonides, que dificulten la captura per depredadors), la inactivitat (no moure’s per passar desapercebut) i la cripsi o el mimetisme. Dins de les cripsis o mimetismes, destaquen 1) la mimesi de color (homocromia), per exemple, amb la vegetació, 2) la mimesi de forma (homotípia), mitjançant la qual es confonen amb estructures del seu entorn, ja siguin vegetals o altres animals (per exemple, imitant formigues en el cas d’espècies mirmecomorfes, un tipus de mimetisme batesià) i 3) la disrupció de la silueta mitjançant formes que dificulten marcar els límits de l’individu amb el seu entorn.

Leptoglossus occidentalis (Coreidae), amb les seves tíbies posteriors aplanades imitant fulles. Imatge propietat de Giancarlodessi (CC 3.0).

Myrmecoris gracilis (Miridae), un clar exemple de mirmecomorfia. Imatge propietat de Michael F. Schönitzer (CC 4.0).

• Entre els mètodes actius, destaquen 1) la fugida, 2) les picades, 3) el despreniment d’apèndixs per confondre els depredadors i 4) l’emissió de substàncies pudents o irritants a través de les glàndules odoríferes; en molts casos, adquireixen aquestes substàncies irritants o tòxiques a través de les plantes que ingereixen. També n’hi ha que emeten sons intimidatoris mitjançant estridulació.

Formes de vida i diversitat

Si bé gairebé tothom coneix a les xinxes per la seva alimentació basada en la ingesta de sang, aquesta no és ni de bon tros la seva única forma de vida.

• Terrestres

La majoria d’heteròpters viu en ambients terrestres, sobre plantes o a terra, podent ser totalment fitòfags (dieta basada en fluids vegetals) o depredadors d’altres insectes que es mouen entre la vegetació, els quals a més poden ingerir líquids vegetals per complementar la seva dieta. També n’hi ha que viuen sota l’escorça alimentant-se de fongs, o a terra nodrint-se d’arrels. Alguns exemples de famílies terrestres fitòfagues són Pentatomidae i Coreidae; entre les xinxes depredadores, les quals utilitzen el seu estilet per inocular agents proteolítics a les seves preses, dissoldre-les i succionar el seu contingut, trobem molts representants de la família Reduviidae.

• Aquàtics i semiaquàtics

Hi ha una gran diversitat de formes aquàtiques o semiaquàtiques depredadores i fitòfagues, les quals presenten adaptacions per viure en aquests ambients, com la presència de pèls hidròfugs (repel·leixen l’aigua). La majoria viu en llacs i rius, ja sigui únicament en la seva superfície (semiaquàtics) o submergits.

Les espècies semiaquàtiques solen presentar potes i antenes llargues que, juntament amb els pèls hidròfugs, els ajuden a sostenir-se sobre l’aigua; un exemple conegut de xinxes semiaquàtiques són els sabaters (família Gerridae), abundants a Europa.

Sabater (Gerris sp.). Imatge propietat de Webrunner (CC 3.0)

En canvi, les espècies aquàtiques solen presentar algun parell de potes transformat en paletes natatòries; en són un bon exemple els notonèctids (família Notonectidae), els quals presenten l’últim parell de potes aplanades i amb franges de pèls per augmentar la seva superfície.

Notonecta sp. (Notonectidae). Imatge propietat de Jane Burton/Bruce Coleman Ltd. (link).

Els heteròpters aquàtics necessiten l’aire per respirar, per la qual cosa realitzen ascensos periòdics a la superfície per captar oxigen. En aquest sentit presenten múltiples estratègies, com absorbir aire directament cap al seu sistema respiratori o traqueal mitjançant un sifó (família Nepidae) o capturar bombolles d’aire mitjançant els pèls hidròfugs (família Notonectidae). D’altres, simplement, queden envoltats d’una fina pel·lícula d’aire en sortir de l’aigua (plàstron) gràcies als pèls hidròfugs.

• Hematòfags

També hi ha heteròpters que s’alimenten de sang com a paràsits d’aus i mamífers, podent ser potencials vectors de malalties. Aquest és el cas dels Cimicidae (com Cimex lectularius, la xinxa dels llits que dóna fama al grup) i alguns grups de Reduviidae, com la subfamília Triatominae, agents vectors de la malaltia de Chagas a Centre i Sud-amèrica principalment (sent Triatoma infestans el seu principal vector).

Nimfa de Cimex lectularius o xinxe dels llits. Imatge de domini públic.

Triatoma sp. (Triatominae). Imatge propietat de Bramadi Arya (CC 4.0).

Interès científic

Els heteròpters són interessants per diversos motius:

• Contribueixen a regular les poblacions d’algunes plagues d’insectes en boscos i conreus, sent un element essencial en el control integrat de plagues. És el cas d’alguns heteròpters depredadors de les famílies Reduviidae, Anthocoridae, Miridae, Nabidae i Geocoridae. No obstant això, alguns heteròpters fitòfags també poden esdevenir plagues.
• Han estat un model científic per estudiar la fisiologia dels insectes.
• Formen una part important de la dieta humana en alguns països, sent especialment consumits els pentatòmids. També són molt apreciats a Àsia alguns heteròpters aquàtics, com Lethocerus sp. (Belostomatidae) a Vietnam i Tailàndia.

Lethocerus sp. Imatge propietat de Judy Gallagher a Flickr (CC 2.0).

• Són vectors de malalties o causants de malestar. El cas més clàssic és la xinxa dels llits (Cimex lectularius), la qual ha esdevingut una plaga freqüent en regions temperades; alguns cimícids també resulten perjudicials per a les aus de corral. D’altra banda, i especialment a Amèrica, els redúvids de la subfamília Triatominae són agents vectors de malalties (com la malaltia de Chagas causada pel protozou Trypanosoma cruzi).

.                .                 .

Tots els organismes tenen alguna funció o utilitat, tan sols cal investigar una mica per esbrinar-ho. Incloses les xinxes!

Referències

• Goula M., Mata L. 2015. Orden Hemiptera: Suborden Heteroptera. Revista IDE@ – SEA, 53: 1–30.
• https://www.britannica.com/animal/heteropteran
• Schuh R. T., Slater J. A. 1995. True Bugs of the World (Hemiptera:Heteroptera): Classification and Natural History. Cornell University Press.

Foto de portada propietat de Pavel Kirillov a Flickr, amb llicència Creative Commons 2.0. (link).